الدعم الوظيفي والاحتياطي يدعم مرونة الهولوبونت Evernia prunastri تحت التحضر Functional redundancy and stability support the resilience of the Evernia prunastri holobiont under urbanization

شارك:
المجلة: Environmental Microbiome، المجلد: 21، العدد: 1
DOI: https://doi.org/10.1186/s40793-026-00886-8
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/41957864
تاريخ النشر: 2026-04-09
المؤلف: Panji Cahya Mawarda وآخرون
الموضوع الرئيسي: علم البيئة للطحالب والفطريات

نظرة عامة

تبحث الدراسة في مرونة الطحلب الهوائي *Evernia prunastri* في البيئات الحضرية، مع التركيز على وضعه ككائن هولوبيونت يتكون من فطر، ضوء حيوي، وميكروبيومات متنوعة. باستخدام تسلسل الأمبليكون والتسلسل الجيني الشامل، تكشف الدراسة أن كل من هيكل المجتمع البكتيري والقدرة الوظيفية لشركاء الطحلب المتعايشين تبقى مستقرة على الرغم من التحضر. يُعزى هذا الاستقرار إلى التكرار الوظيفي والتكامل بين الكونسورتيوم الميكروبي، الذي يعمل بشكل جماعي على حماية الطحلب من الضغوط البيئية الحضرية. تشير النتائج إلى أن *E. prunastri* وميكروبيوماته تمتلك مجموعة متنوعة من مجموعات الجينات البيوسينتية المرتبطة بالوظائف البيئية مثل الحماية من الضوء، تخفيف الإجهاد التأكسدي، اكتساب المغذيات، والتواصل الكيميائي.

تخلص الدراسة إلى أن مرونة *E. prunastri* هي خاصية ناشئة من هولوبيونته المتكاملة، مما يبرز أهمية التداخل الوظيفي بين الشركاء المتعايشين. وتقترح عدة اتجاهات بحثية مستقبلية، بما في ذلك الحاجة إلى دمج الضوء الحيوي في التحليلات الجينومية لفهم أفضل لديناميات المغذيات واستجابات الإجهاد. بالإضافة إلى ذلك، يُوصى بإجراء تجارب محكومة لفحص إنتاج المستقلبات تحت ضغوط بيئية متنوعة لربط مجموعات الجينات البيوسينتية المحددة بالوظائف البيئية. سيوضح توسيع البحث عبر مناطق مناخية مختلفة بشكل أكبر قابلية تعميم أنماط المرونة الملحوظة وتأثير السياق البيئي على الميكروبيومات المرتبطة بالطحلب.

مقدمة

تستعرض مقدمة ورقة البحث الفهم التاريخي والمعاصر للطحالب ككيانات معقدة متعايشة، تم التعرف عليها في أواخر القرن التاسع عشر كشراكات بين فطر (mycobiont) وضوء حيوي (photobiont). كشفت التقدمات الحديثة في تقنيات المجهر، والزراعة، وتسلسل الحمض النووي أن الطحالب تستضيف أيضًا مجتمعات بكتيرية وفطرية متنوعة، مما أدى إلى التصنيف الحديث للطحالب ككائنات هولوبيونت. على الرغم من هذا الاعتراف، لا تزال الأدوار الوظيفية لهؤلاء الشركاء الميكروبيين الإضافيين غير مستكشفة بشكل كاف، خاصة فيما يتعلق بقدراتهم البيوسينتية ومساهماتهم في مرونة الطحلب تحت الضغوط البيئية، مثل التحضر.

تبحث الدراسة بشكل خاص في كيفية تأثير التحضر على التفاعلات متعددة الممالك داخل الطحلب Evernia prunastri. تفترض أنه على الرغم من حساسية الطحالب للملوثات الجوية وحرارة المدن، فإن استمرارها في البيئات الحضرية يشير إلى آليات عازلة محتملة توفرها شركاؤها الميكروبيون. يفرض المؤلفون أن المجتمعات البكتيرية المرتبطة بالطحلب ستظهر تشابهًا عبر المواقع الحضرية والطبيعية، وأن الملفات الوظيفية للفطر وميكروباته المرتبطة ستكون أيضًا قابلة للمقارنة. علاوة على ذلك، يقترحون أن الطحالب الحضرية ستحتوي على مجموعات جينات بيوسينتية متنوعة تعزز من تحمل الإجهاد واستقرار التعايش. لاختبار هذه الفرضيات، يستخدم الباحثون تسلسل الجينوم الكامل والتحليل الجيني الشامل، بهدف توضيح القدرات الوظيفية والتفاعلات الأيضية داخل هولوبيونت الطحلب في سياق الضغوط البيئية الحضرية.

الطرق

تستعرض قسم “المواد والطرق” في ورقة البحث تصميم التجربة والإجراءات المستخدمة للتحقيق في فرضية البحث. توضح المواد المحددة المستخدمة، بما في ذلك أي مواد كيميائية، معدات، وعينات بيولوجية، لضمان إمكانية تكرار الدراسة. تشمل المنهجية التقنيات المستخدمة لجمع البيانات وتحليلها، مثل الاختبارات الإحصائية أو النماذج الحاسوبية المطبقة لتفسير النتائج.

بالإضافة إلى ذلك، قد يصف القسم الظروف التجريبية، بما في ذلك تدابير التحكم وأي متغيرات تم التلاعب بها خلال الدراسة. من خلال تقديم نظرة شاملة على الطرق، يؤسس هذا القسم الإطار للنتائج المقدمة في الأقسام اللاحقة، مما يسمح بالتقييم النقدي لصحة وموثوقية البحث.

النتائج

تشير نتائج الدراسة حول ملف المجتمع البكتيري لـ *Evernia prunastri* إلى أن تنوعه يبقى مستقرًا عبر البيئات الحضرية والطبيعية. لم تظهر مقاييس التنوع ألفا، بما في ذلك غنى ASV، مؤشر تنوع شانون، مؤشر سيمبسون، واعتدال بيلوا، أي اختلافات كبيرة بين المواقع الحضرية والطبيعية (اختبار مان-ويتني U، $p > 0.05$). أكدت تحليلات التنوع بيتا مزيدًا من الحفاظ على هيكل المجتمع البكتيري عبر تدرج التحضر، دون ملاحظة تجمعات كبيرة (PERMANOVA، $R^2=0.032$، $p = 0.231$). تشير هذه النتائج إلى أن تنوع البكتيريا المرتبطة بالطحلب مرن أمام الاضطرابات الحضرية، محافظًا على هيكل مجتمع ثابت على الرغم من التغيرات في استخدام الأراضي.

كشف التحليل التصنيفي أن كل من المواطن الحضرية والطبيعية تتكون بشكل أساسي من Proteobacteria (~50% من إجمالي الوفرة)، تليها Acidobacteria (~25%) وCyanobacteria (~10%). تم مشاركة ما مجموعه 1,426 ASVs بين البيئتين، بينما كانت 987 ASVs حصرية للمواقع الحضرية و769 للمواقع الطبيعية، مع كون هذه الأنواع الفريدة نادرة وتساهم بشكل ضئيل في الوفرة الإجمالية. حدد تحليل الوفرة التفاضلية باستخدام LEfSe فقط 22 ASVs مع اختلافات كبيرة في الوفرة النسبية بين البيئات، مما يشير إلى أنه على الرغم من أن بعض الأنواع كانت غنية في البيئات الحضرية أو الطبيعية، إلا أن التركيب العام لميكروبيوم الطحلب ظل متسقًا إلى حد كبير عبر كلا البيئتين.

المناقشة

في هذه الدراسة، بحث الباحثون في تأثير التحضر على الطحلب *Evernia prunastri* وميكروبيوماته المرتبطة من خلال تحليل الجوانب الهيكلية والوظيفية لهولوبيونت الطحلب. تم جمع العينات من البيئات الحضرية والطبيعية، وتم تصنيف المجتمعات البكتيرية باستخدام تسلسل جين 16S rRNA، بينما تم إجراء تحليلات جينية شاملة لتقييم القدرة الوظيفية للطحلب وشركائه الميكروبيين. أشارت النتائج إلى أن التحضر لم يغير بشكل كبير القدرة الوظيفية العامة لهولوبيونت الطحلب، كما يتضح من الغنى والتنوع القابل للمقارنة لمجموعات KEGG Orthologs (KOs) عبر كلا البيئتين. من الجدير بالذكر أن عددًا قليلاً فقط من المسارات أظهرت اختلافات كبيرة، مما يشير إلى أن الطحلب وميكروبيوماته تحافظ على مرونة وظيفية على الرغم من الضغوط الحضرية.

كشفت الدراسة أيضًا عن مساهمات وظيفية مميزة من الفطر والبكتيريا والفطريات داخل هولوبيونت الطحلب. كان الفطر مسؤولًا بشكل أساسي عن إنتاج الصبغات وسلامة الهيكل، بينما لعبت الفطريات المرتبطة أدوارًا حاسمة في إزالة السموم وإعادة تدوير المواد العضوية. ساهمت المجتمعات البكتيرية بوظائف فريدة تتعلق باستشعار البيئة واكتساب المغذيات. على الرغم من الاختلافات، لوحظ تكرار وظيفي عبر المتعايشين للعديد من العمليات الأيضية، مما يشير إلى طبيعة تعاونية من المحتمل أن تحمي الطحلب من التقلبات البيئية. بشكل عام، تؤكد النتائج على استقرار ومرونة *E. prunastri* وميكروبيوماته في البيئات الحضرية، مما يبرز أهمية فهم مثل هذه الأنظمة المعقدة المتعايشة في مواجهة التغير البيئي.

Journal: Environmental Microbiome, Volume: 21, Issue: 1
DOI: https://doi.org/10.1186/s40793-026-00886-8
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/41957864
Publication Date: 2026-04-09
Author(s): Panji Cahya Mawarda et al.
Primary Topic: Lichen and fungal ecology

Overview

The research investigates the resilience of the epiphytic lichen *Evernia prunastri* in urban environments, emphasizing its status as a holobiont composed of a mycobiont, photobiont, and diverse microbiomes. Utilizing amplicon and shotgun metagenomic sequencing, the study reveals that both the bacterial community structure and the functional potential of the lichen’s symbiotic partners remain stable despite urbanization. This stability is attributed to functional redundancy and complementarity among the microbial consortium, which collectively buffers the lichen against urban environmental stressors. The findings indicate that *E. prunastri* and its microbiome possess a variety of biosynthetic gene clusters associated with ecological functions such as photoprotection, oxidative stress mitigation, nutrient acquisition, and chemical communication.

The study concludes that the resilience of *E. prunastri* is an emergent property of its integrated holobiont, highlighting the importance of functional overlap among symbiotic partners. It suggests several future research directions, including the need to incorporate the photobiont into genomic analyses to better understand nutrient dynamics and stress responses. Additionally, controlled experiments examining metabolite production under various environmental stressors are recommended to link specific biosynthetic gene clusters to ecological functions. Expanding research across different climatic regions will further elucidate the generalizability of the observed resilience patterns and the influence of environmental context on lichen-associated microbiomes.

Introduction

The introduction of the research paper outlines the historical and contemporary understanding of lichens as complex symbiotic entities, initially recognized in the late 1800s as partnerships between a mycobiont (fungus) and a photobiont (green alga or cyanobacterium). Recent advancements in microscopic, culture-based, and DNA sequencing techniques have revealed that lichens also host diverse bacterial and fungal communities, leading to the modern classification of lichens as holobionts. Despite this recognition, the functional roles of these additional microbial partners remain underexplored, particularly in relation to their biosynthetic capacities and contributions to lichen resilience under environmental stressors, such as urbanization.

The study specifically investigates how urbanization affects the multi-kingdom interactions within the lichen Evernia prunastri. It posits that, despite the sensitivity of lichens to atmospheric pollutants and urban heat, their persistence in urban environments suggests potential buffering mechanisms provided by their microbial partners. The authors hypothesize that lichen-associated bacterial communities will show similarity across urban and natural sites, and that the functional profiles of the mycobiont and its associated microbes will also be comparable. Furthermore, they suggest that urban lichens will possess diverse biosynthetic gene clusters that enhance stress tolerance and symbiotic stability. To test these hypotheses, the researchers employ whole-genome and metagenomic sequencing, aiming to elucidate the functional capacities and metabolic interactions within the lichen holobiont in the context of urban environmental stress.

Methods

The “Materials and Methods” section of the research paper outlines the experimental design and procedures employed to investigate the research hypothesis. It details the specific materials used, including any reagents, equipment, and biological samples, ensuring reproducibility of the study. The methodology encompasses the techniques for data collection and analysis, such as statistical tests or computational models applied to interpret the results.

Additionally, the section may describe the experimental conditions, including control measures and any variables manipulated during the study. By providing a comprehensive overview of the methods, this section establishes the framework for the findings presented in subsequent sections, allowing for critical evaluation of the research’s validity and reliability.

Results

The results of the study on the bacterial community profile of *Evernia prunastri* indicate that its diversity remains stable across urban and natural environments. Alpha diversity metrics, including ASV richness, Shannon diversity index, Simpson index, and Pielou’s evenness, showed no significant differences between urban and natural sites (Mann-Whitney U test, $p > 0.05$). Beta diversity analyses further confirmed the conservation of bacterial community structure across the urbanization gradient, with no significant clustering observed (PERMANOVA, $R^2=0.032$, $p = 0.231$). These findings suggest that the lichen-associated bacterial diversity is resilient to urban disturbances, maintaining a consistent community structure despite variations in land use.

Taxonomic analysis revealed that both urban and natural habitats were predominantly composed of Proteobacteria (~50% of total abundance), followed by Acidobacteria (~25%) and Cyanobacteria (~10%). A total of 1,426 ASVs were shared between the two environments, while 987 ASVs were exclusive to urban sites and 769 to natural sites, with these unique taxa being rare and contributing minimally to overall abundance. Differential abundance analysis using LEfSe identified only 22 ASVs with significant differences in relative abundance between environments, indicating that while some taxa were enriched in urban or natural settings, the overall composition of the lichen microbiome remained largely consistent across both environments.

Discussion

In this study, the researchers investigated the impact of urbanization on the lichen *Evernia prunastri* and its associated microbiomes by analyzing both structural and functional aspects of the lichen holobiont. Samples were collected from urban and natural environments, and the bacterial communities were characterized using 16S rRNA gene amplicon sequencing, while metagenomic analyses were performed to assess the functional potential of the lichen and its microbial partners. The results indicated that urbanization did not significantly alter the overall functional potential of the lichen holobiont, as evidenced by the comparable richness and diversity of KEGG Orthologs (KOs) across both environments. Notably, only a few pathways exhibited significant differences, suggesting that the lichen and its microbiome maintain functional resilience despite urban pressures.

The study further revealed distinct functional contributions from the mycobiont, bacteria, and fungi within the lichen holobiont. The mycobiont was primarily responsible for pigment production and structural integrity, while the associated fungi played crucial roles in detoxification and organic matter recycling. Bacterial communities contributed unique functions related to environmental sensing and nutrient acquisition. Despite the differences, functional redundancy was observed across symbionts for many metabolic processes, indicating a cooperative nature that likely buffers the lichen against environmental fluctuations. Overall, the findings underscore the stability and resilience of *E. prunastri* and its microbiome in urban settings, highlighting the importance of understanding such complex symbiotic systems in the face of environmental change.