تحويل الأراضي إلى الزراعة يؤدي إلى تجانس تصنيفي لمجتمعات الميكروبات التربة على مستوى العالم

النتائج

الزراعة تسبب تجانس حيوي في الملفات التصنيفية والوظيفية

آثار الزراعة على الأنماط البكتيرية المحددة والوظائف

لتوفير نظرة عامة عامة حول التحولات الناتجة عن الزراعة في الأنماط الفيلوجينية والوظائف الميكروبية التي نشأت من أنظمة بيئية طبيعية متعددة، قمنا بمقارنة الفروق في هيكل المجتمع بين الأراضي الزراعية والغابات المحيطة، والمراعي، والأراضي الرطبة، على التوالي. كانت المجتمعات الميكروبية في تربة الأراضي الزراعية مختلفة بشكل كبير عن تلك الموجودة في تربة الغابات الطبيعية، والمراعي، والأراضي الرطبة من حيث التركيب التصنيفي (الشكل 1هـ-ز والشكل التوضيحي 5). كانت هذه الفروق واضحة على مستوى الفصيلة، والطبقة، والنظام (الشكل التوضيحي 5) ومستويات الأنماط الفيلوجينية (الشكل 1هـ-ز). من الجدير بالذكر أن أكبر الفروق في التركيب التصنيفي وُجدت بين الأراضي الزراعية والأراضي الرطبة (PERMANOVA؛ )، تليها مقارنة الأراضي الزراعية والغابات (PERMANOVA؛ , )، وبين الأراضي الزراعية والمراعي (PERMANOVA؛ ). بشكل محدد، أثرت الآثار الزراعية بشكل كبير على التركيب الميكروبي (PERMANOVA؛ ) في جميع المواقع تقريبًا، باستثناء 2 من 37 موقعًا في الأراضي الزراعية والمراعي (الجدول التوضيحي 3). في المتوسط، أثرت الآثار الزراعية بشكل كبير على وفرة ما يقرب من نصف الأنماط الفيلوجينية ( للغابات، للمراعي، و للأراضي الرطبة؛ الشكل التوضيحي 6أ، ب). فقدت حوالي 20% من ASVs من الأنظمة البيئية الطبيعية عند التحويل إلى الزراعة، بينما زادت حوالي من ASVs في الوفرة. بشكل محدد، زادت الوفرة النسبية لـ

الشكل 1 | التجانس التصنيفي والوظيفي لمجتمعات الميكروبات استجابةً لآثار الزراعة على نطاق عالمي وقاري. أ توزيع بيانات المطابقة واحد إلى واحد لـ 2403 بيانات تسلسل بين الأراضي الزراعية والأنظمة البيئية الطبيعية عبر البلدان والقارات. استجابة تشابه المجتمع للتحويل الزراعي. تمثل كل الأعمدة المتوسط الأخطاء المعيارية (SE). تشير النجوم إلى فرق ذو دلالة إحصائية (اختبار ويلكوكسون، . التحجيم متعدد الأبعاد غير المترابط لمسافات براى-كورتيس يظهر عدم تشابه المجتمع بين الأراضي الزراعية والغابات. الأراضي الزراعية، 1033 عينة؛ الغابة، 1370 عينة. ج خريطة تظهر 44 منطقة تغطي الأراضي الزراعية والأنظمة البيئية الطبيعية المجاورة. الأنظمة البيئية الأرضية النموذجية، بما في ذلك الأراضي الزراعية، والغابات، والمراعي، والأراضي الرطبة. أحجام التأثيرات على آثار الأنظمة البيئية الطبيعية على -التنوع في التركيب التصنيفي (د) والتركيب الوظيفي الموصوف بـ KEGG ( ) بالنسبة للأراضي الزراعية. تم تقديم أحجام التأثير المقدرة كمعاملات انحدار بناءً على النماذج الخطية. يتم تقديم البيانات كمتوسط
s.e.m. من أحجام التأثير المقدرة. يتم عرض حجم العينة بعدد أزواج البيانات لكل مجموعة. تعتمد الأهمية الإحصائية على -اختبار؛ , . هـ-ز تحليلات المكونات الرئيسية لمسافات براى-كورتيس تظهر عدم تشابه التركيب التصنيفي بين الأراضي الزراعية والأنظمة البيئية الطبيعية، بما في ذلك الغابات (هـ)، المراعي (و)، والأراضي الرطبة (ز). تم مقارنة ما مجموعه 303 زوجًا من الغابات والأراضي الزراعية (هـ)، 275 زوجًا من المراعي والأراضي الزراعية (و)، و278 زوجًا من الأراضي الرطبة والأراضي الزراعية ( ) تم مقارنتها. تشير كل نقطة إلى موقع، وتمثل الأشرطة الخطأ حول المتوسطات الخطأ المعياري للعينات في موقع معين. تحليلات المكونات الرئيسية لمسافات براى-كورتيس تظهر عدم تشابه التركيب الوظيفي الموصوف بـ KEGG بين الأراضي الزراعية والأنظمة البيئية الطبيعية، بما في ذلك الغابات (ي)، المراعي (ج)، والأراضي الرطبة (ك). تم مقارنة ما مجموعه 10 أزواج من الغابات والأراضي الزراعية (ي)، 10 أزواج من المراعي والأراضي الزراعية (ج)، و10 أزواج من الأراضي الرطبة والأراضي الزراعية ( ) تم مقارنتها. اختلفت المجتمعات بين أنواع الأنظمة البيئية باستخدام PERMANOVA: .

الشكل 2 | آثار التحويل الزراعي على أنواع الميكروبات المختلفة مقارنة بالغابات على نطاق قاري. أ أحجام التأثيرات للآثار الزراعية على الوفرة النسبية للمجموعات التصنيفية الميكروبية الرئيسية والمجموعات الوظيفية كما تم تصنيفها بواسطة FAPROTAX مقارنة بالغابات. تم مقارنة ما مجموعه 303 زوجًا من الغابات والأراضي الزراعية. تم تقديم أحجام التأثير المقدرة كمعاملات انحدار بناءً على نماذج التأثيرات المختلطة الخطية. يتم تقديم البيانات كمتوسط s.e.m. من أحجام التأثير المقدرة. تعتمد الأهمية الإحصائية على اختبارات نوع والد II ؛ *** , . التغيرات غير ذات الدلالة الإحصائية تشير إليها النقاط الرمادية. العلاقات النشوء والتطور للأنماط الفيلوجينية الفردية للميكروبات مع استجابة ذات دلالة ( ) بناءً على اختبار والد باستخدام DESeq2 لآثار الزراعة ومع متوسط الوفرة النسبية بين الأراضي الزراعية والغابات. تتوافق ألوان الفروع في الحلقة الأولى والسادسة مع الفصائل الفردية. ألوان
الحلقة الثانية تمثل الأنماط الفيلوجينية التي زادت أو انخفضت بشكل كبير تحت آثار الزراعة. تمثل الكتل الملونة في الحلقة الثالثة أداء وظيفة معينة بواسطة على الأقل نمط فيلوجيني واحد. تمثل الأشرطة في الحلقة الرابعة أحجام التأثير الإيجابية والسلبية لآثار الزراعة على الوفرة النسبية للأنماط الفيلوجينية. تمثل الكتل الملونة في الحلقة الخامسة ارتباط سبيرمان بين الوفرة النسبية للأنماط الفيلوجينية وخصائص التربة الفيزيائية والكيميائية (من الحلقات الداخلية إلى الخارجية: ، والرطوبة). ج تظهر الرسوم البيانية العمودية عدد الأنماط الفيلوجينية التي كانت مرتبطة بشكل كبير بخصائص التربة الفيزيائية والكيميائية المحددة. pH ، pH التربة؛ SOM ، المادة العضوية في التربة؛ AP، الفوسفور المتاح؛ ، النيتروجين الأمونيومي؛ ، النيتروجين النيتريتي.
تم التأثير عليها من قبل التحويل الزراعي ( و من KOs، و ، و من حيث تكوين الوظائف، أدى الزراعة إلى تقليل كبير في وفرة الأنواع البكتيرية المتخصصة في دورة المغذيات (على سبيل المثال، تثبيت النيتروجين، التمثيل الضوئي، وتحلل المركبات العطرية) كما تم تصنيفها بواسطة FAPROTAX مقارنة بالنظم البيئية الطبيعية. تمت ملاحظة تغييرات وظيفية محددة أيضًا في مجموعة البيانات الميتاجينية (الشكل 3 والشكل التوضيحي 8). بشكل إجمالي، أظهرت ثلاث فئات تغييرًا متسقًا في
الاتجاه مقارنةً مع الأنظمة البيئية الطبيعية الثلاثة الأخرى عند التجميع عبر الفئات الوظيفية من المستوى 3 من خلال تعليقات COG (الشكل التوضيحي 8). زادت الفئات الوظيفية “الترجمة، هيكل الريبوسوم وتكوين الريبوسوم” و”الهيكل الخلوي” بينما انخفضت “آليات الدفاع” في الأراضي الزراعية. ومع ذلك، أظهرت بعض الجينات الخاصة بتفكيك الكربون تأثيرات غير متسقة عند التحويل الزراعي (بعض الجينات كانت غنية أو محذوفة)، بينما لم يتم الكشف عن اختلافات كبيرة في عملية التمثيل الغذائي للكربون بشكل عام تحت استخدام الأراضي الزراعية (الشكل 3 أ، ب). من المرجح أن يكون ذلك بسبب الازدواجية العالية للوظائف المنتشرة على نطاق واسع، وبالتالي

الآليات الكامنة وراء تغير المجتمعات البكتيرية

تؤثر التفاعلات الحيوية والظروف البيئية غير الحية أيضًا على التركيب الميكروبي تحت تغيير استخدام الأراضي (الشكل 4أ). أظهر التركيب التصنيفي ارتباطات كبيرة مع تصفية البيئة لدرجة حموضة التربة، والرطوبة، و المحتوى، تباين درجة حموضة التربة و المحتوى، والفطريات السابروتروفية والممرضة في التربة. كانت التركيبة الوظيفية مرتبطة ارتباطًا وثيقًا بالترشيح البيئي وتنوع درجة حموضة التربة و المحتوى. لفك ارتباط التأثيرات المباشرة وغير المباشرة لتغير استخدام الأراضي والعوامل البيئية على التركيب الميكروبي، قمنا بإجراء نمذجة المعادلات الهيكلية (SEM؛ الشكل التوضيحي 11) باستخدام أهم المتغيرات التفسيرية المتعلقة بالتربة والبيئة الحيوية، مثل الفطريات المتحللة والفطريات الممرضة، التي لم تكن متداخلة فيما بينها. كان تركيب الفطريات المتحللة والممرضة، الذي تأثر أيضًا باستخدام الأراضي الزراعية، ذا دلالة وتأثير مباشر.

روابط بين المجتمعات البكتيرية ووظائف التربة

نقاش

طرق

استطلاع قاري وأخذ عينات

تحليل ميتا على نطاق عالمي

متغيرات البيئة التربة

أنشطة إنزيمات التربة

تسلسل الميتاجينوم بالأسلوب الشامل

تقدير العمليات البيئية

التحليلات الإحصائية

ملخص التقرير

توفر البيانات

توفر الشيفرة

References

1. Benton, T. G., Bieg, C., Harwatt, H., Pudasaini, R. & Wellesley, L. in Three Levers for Food System Transformation in Support of Nature 02-03 (Chatham House, 2021).
2. Tsiafouli, M. A. et al. Intensive agriculture reduces soil biodiversity across Europe. Glob. Change Biol. 21, 973-985 (2015).
3. Wang, Y. et al. Forest conversion to plantations: a meta-analysis of consequences for soil and microbial properties and functions. Glob. Change Biol. 27, 5643-5656 (2021).
4. Gossner, M. M. et al. Land-use intensification causes multitrophic homogenization of grassland communities. Nature 540, 266-269 (2016).
5. Roswell, M., Dushoff, J. & Winfree, R. A conceptual guide to measuring species diversity. Oikos 130, 321-338 (2021).
6. Hooper, D. U. et al. A global synthesis reveals biodiversity loss as a major driver of ecosystem change. Nature 486, 105-108 (2012).
7. Johnson, Christopher et al. Biodiversity losses and conservation responses in the Anthropocene. Science 356, 270-275 (2017).
8. Lees, A. C., Attwood, S., Barlow, J. & Phalan, B. Biodiversity scientists must fight the creeping rise of extinction denial. Nat. Ecol. Evol. https://doi.org/10.1038/s41559-020-01285-z (2020).
9. Solar, R. Rd. C. et al. How pervasive is biotic homogenization in human-modified tropical forest landscapes? Ecol. Lett. 18, 1108-1118 (2015).
10. Daru, B. H. et al. Widespread homogenization of plant communities in the Anthropocene. Nat. Commun. 12, 6983 (2021).
11. Finderup Nielsen, T., Sand-Jensen, K., Dornelas, M. & Bruun, H. H. More is less: net gain in species richness, but biotic homogenization over 140 years. Ecol. Lett. 22, 1650-1657 (2019).
12. Olden, J. D. & Rooney, T. P. On defining and quantifying biotic homogenization. Glob. Ecol. Biogeogr. 15, 113-120 (2006).
13. Karp, D. S. et al. Intensive agriculture erodes beta-diversity at large scales. Ecol. Lett. 15, 963-970 (2012).
14. McKinney, M. L. & Lockwood, J. L. Biotic homogenization: a few winners replacing many losers in the next mass extinction. Trends Ecol. Evol. 14, 450-453 (1999).
15. Gámez-Virués, S. et al. Landscape simplification filters species traits and drives biotic homogenization. Nat. Commun. 6, 8568 (2015).
16. Hautier, Y. et al. Local loss and spatial homogenization of plant diversity reduce ecosystem multifunctionality. Nat. Ecol. Evol. 2, 50-56 (2018).
17. McKinney, M. L. Urbanization as a major cause of biotic homogenization. Biol. Conserv. 127, 247-260 (2006).
18. Newbold, T. et al. Climate and land-use change homogenise terrestrial biodiversity, with consequences for ecosystem functioning and human well-being. Emerg. Top. Life Sci. 3, 207-219 (2019).
19. Nowakowski, A. J., Frishkoff, L. O., Thompson, M. E., Smith, T. M. & Todd, B. D. Phylogenetic homogenization of amphibian assemblages in human-altered habitats across the globe. Proc. Natl Acad. Sci. 115, E3454-E3462 (2018).
20. Felipe-Lucia, M. R. et al. Land-use intensity alters networks between biodiversity, ecosystem functions, and services. Proc. Natl Acad. Sci. 117, 28140-28149 (2020).
21. Rodrigues, J. L. M. et al. Conversion of the Amazon rainforest to agriculture results in biotic homogenization of soil bacterial communities. Proc. Natl Acad. Sci. 110, 988-993 (2013).
22. Cornell, C. R. et al. Land use conversion increases network complexity and stability of soil microbial communities in a temperate grassland. ISME J. https://doi.org/10.1038/s41396-023-01521-x (2023).
23. Hartmann, M. & Six, J. Soil structure and microbiome functions in agroecosystems. Nat. Rev. Earth Environ. https://doi.org/10.1038/ s43017-022-00366-w (2022).
24. Guan, N. et al. Microbial response to environmental stresses: from fundamental mechanisms to practical applications. Appl. Microbiol. Biotechnol. 101, 3991-4008 (2017).
25. Banerjee, S. et al. Biotic homogenization, lower soil fungal diversity and fewer rare taxa in arable soils across Europe. Nat. Commun. 15, 327 (2024).
26. Ling, N., Wang, T. & Kuzyakov, Y. Rhizosphere bacteriome structure and functions. Nat. Commun. 13, 836 (2022).
27. Li, X. et al. Acidification suppresses the natural capacity of soil microbiome to fight pathogenic Fusarium infections. Nat. Commun. 14, 5090 (2023).
28. Li, X. et al. Agriculture erases climate constraints on soil nematode communities across large spatial scales. Glob. Change Biol. 12 https://doi.org/10.1111/gcb. 14821 (2019).
29. Liu, J. et al. Conversion of steppe to cropland increases spatial heterogeneity of soil functional genes. ISME J. https://doi.org/10. 1038/s41396-023-01496-9 (2023).
30. Chen, Y. et al. Conversion of natural grassland to cropland alters microbial community assembly across northern China. Environ. Microbiol. https://doi.org/10.1111/1462-2920.16127 (2022).
31. Wattenburger, C. J. & Buckley, D. H. Land use alters bacterial growth dynamics in soil. Environ. Microbiol. https://doi.org/10.1111/ 1462-2920.16514 (2023).
32. Wang, H. et al. Large-scale homogenization of soil bacterial communities in response to agricultural practices in paddy fields, China. Soil Biol. Biochem. 164, 108490 (2022).
33. Delgado-Baquerizo, M. et al. Soil microbial communities drive the resistance of ecosystem multifunctionality to global change in drylands across the globe. Ecol. Lett. 20, 1295-1305 (2017).
34. Wagg, C., Bender, S. F., Widmer, F. & van der Heijden, M. G. A. Soil biodiversity and soil community composition determine ecosystem multifunctionality. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 111, 5266-5270 (2014).
35. Louca, S., Parfrey, L. W. & Doebeli, M. Decoupling function and taxonomy in the global ocean microbiome. Science 353, 1272-1277 (2016).
36. Galand, P. E., Pereira, O., Hochart, C., Auguet, J. C. & Debroas, D. A strong link between marine microbial community composition and function challenges the idea of functional redundancy. ISME J. 12, 2470-2478 (2018).
37. Biggs, C. R. et al. Does functional redundancy affect ecological stability and resilience? A review and meta-analysis. Ecosphere 11, e03184 (2020).
38. Tian, L. et al. Deciphering functional redundancy in the human microbiome. Nat. Commun. 11, 6217 (2020).
39. Wang, J., Chadwick, D. R., Cheng, Y. & Yan, X. Global analysis of agricultural soil denitrification in response to fertilizer nitrogen. Sci. Total Environ. 616-617, 908-917 (2018).
40. Zhang, Y. et al. Land-use type affects N2O production pathways in subtropical acidic soils. Environ. Pollut. 237, 237-243 (2018).
41. Zhang, J. et al. Agricultural land use affects nitrate production and conservation in humid subtropical soils in China. Soil Biol. Biochem. 62, 107-114 (2013).
42. Kearns, P. J. & Shade, A. Trait-based patterns of microbial dynamics in dormancy potential and heterotrophic strategy: case studies of resource-based and post-press succession. ISME J. 12, 2575-2581 (2018).
43. Kana, B. D. & Mizrahi, V. Resuscitation-promoting factors as lytic enzymes for bacterial growth and signaling. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 58, 39-50 (2010).
44. Wall, D. H., Nielsen, U. N. & Six, J. Soil biodiversity and human health. Nature 528, 69-76 (2015).
45. Foley, Jonathan et al. Global Consequences of Land Use. Science 309, 570-574 (2005).
46. Maxwell, S. L., Fuller, R. A., Brooks, T. M. & Watson, J. E. J. N. N. Biodiversity: The ravages of guns, nets and bulldozers. Nature 536, 143 (2016).
47. Labouyrie, M. et al. Patterns in soil microbial diversity across Europe. Nat. Commun. 14, 3311 (2023).
48. Sax, D. F. & Gaines, S. D. Species diversity: from global decreases to local increases. Trends Ecol. Evol. 18, 561-566 (2003).
49. de Carvalho, T. S. et al. Land use intensification in the humid tropics increased both alpha and beta diversity of soil bacteria. Ecology 97, 2760-2771 (2016).
50. Clavel, J., Julliard, R. & Devictor, V. Worldwide decline of specialist species: toward a global functional homogenization? Front. Ecol. Environ. 9, 222-228 (2011).
51. Díaz, S. et al. Incorporating plant functional diversity effects in ecosystem service assessments. Proc. Natl Acad. Sci. 104, 20684 (2007).
52. Bongers, F. J. et al. Functional diversity effects on productivity increase with age in a forest biodiversity experiment. Nat. Ecol. Evol. https://doi.org/10.1038/s41559-021-01564-3 (2021).
53. van der Plas, F. et al. Biotic homogenization can decrease landscape-scale forest multifunctionality. Proc. Natl Acad. Sci. USA 113, 3557-3562 (2016).
54. Le Provost, G. et al. The supply of multiple ecosystem services requires biodiversity across spatial scales. Nat. Ecol. Evol. https:// doi.org/10.1038/s41559-022-01918-5 (2022).
55. Peng, Z. et al. The neglected roles of adjacent natural ecosystems in maintaining bacterial diversity in agroecosystems. Glob. Change Biol. n/a, e16996 (2023).
56. Xu, W.-B. et al. Regional occupancy increases for widespread species but decreases for narrowly distributed species in metacommunity time series. Nat. Commun. 14, 1463 (2023).
57. Newbold, T. et al. Widespread winners and narrow-ranged losers: Land use homogenizes biodiversity in local assemblages worldwide. PLOS Biol. 16, e2006841 (2018).
58. Bell, T. H. & Bell, T. Many roads to bacterial generalism. FEMS Microbiol. Ecol. 97, fiaa240 (2021).
59. Mueller, R. C., Rodrigues, J. L. M., Nüsslein, K. & Bohannan, B. J. M. Land use change in the Amazon rain forest favours generalist fungi. Funct. Ecol. 30, 1845-1853 (2016).
60. Ladouceur, E. et al. Linking changes in species composition and biomass in a globally distributed grassland experiment. Ecol. Lett. https://doi.org/10.1111/ele. 14126 (2022).
61. Fahrig, L. et al. Functional landscape heterogeneity and animal biodiversity in agricultural landscapes. Ecol. Lett. 14, 101-112 (2011).
62. Montoya-Sánchez, V. et al. Landscape heterogeneity and soil biota are central to multi-taxa diversity for oil palm landscape restoration. Commun. Earth Environ. 4, 209 (2023).
63. Louca, S. et al. Function and functional redundancy in microbial systems. Nat. Ecol. Evol. 2, 936-943 (2018).
64. Louca, S. et al. High taxonomic variability despite stable functional structure across microbial communities. Nat. Ecol. Evol. 1 https:// doi.org/10.1038/s41559-016-0015 (2017).
65. Rillig, M. C. et al. The role of multiple global change factors in driving soil functions and microbial biodiversity. Science 366, 886-890 (2019).
66. Jurburg, S. D. & Salles, J. F. Functional Redundancy and Ecosystem Function-The Soil Microbiota as a Case Study (IntechOpen, 2015).
67. Wilhelm, R. C., Singh, R., Eltis, L. D. & Mohn, W. W. Bacterial contributions to delignification and lignocellulose degradation in forest soils with metagenomic and quantitative stable isotope probing. ISME J. 13, 413-429 (2019).
68. Kong, Y. et al. DNA stable-isotope probing delineates carbon flows from rice residues into soil microbial communities depending on
    fertilization. Appl. Environ. Microbiol. AEM.02151-02119, https://doi. org/10.1128/AEM.02151-19 (2020).
69. Peng, J., Zhou, X., Rensing, C., Liesack, W. & Zhu, Y.-G. Soil microbial ecology through the lens of metatranscriptomics. Soil Ecol. Lett. 6, 230217 (2023).
70. Hungate, Bruce et al. Quantitative microbial ecology through stable isotope probing. Appl. Environ. Microbiol. 81, 7570-7581 (2015).
71. Rousk, J. et al. Soil bacterial and fungal communities across a pH gradient in an arable soil. ISME J. 4, 1340-1351 (2010).
72. Boer, W. D., Folman, L. B., Summerbell, R. C. & Boddy, L. Living in a fungal world: impact of fungi on soil bacterial niche development. FEMS Microbiol. Rev. 29, 795-811 (2005).
73. Haq, I. U., Zhang, M., Yang, P. & van Elsas, J. D. in Advances in Applied Microbiolog 89 (eds. Sariaslani, S. & Gadd, G. M.) 185-215 (Academic Press, 2014).
74. Jiao, S. et al. Linking soil fungi to bacterial community assembly in arid ecosystems. iMeta 1, e2 (2022).
75. Wu, L. et al. Reduction of microbial diversity in grassland soil is driven by long-term climate warming. Nat. Microbiol. 7, 1054-1062 (2022).
76. Meng, Q. et al. Understanding production potentials and yield gaps in intensive maize production in China. Field Crops Res. 143, 91-97 (2013).
77. Lauber Christian, L., Hamady, M., Knight, R. & Fierer, N. Pyrosequencing-based assessment of soil pH as a predictor of soil bacterial community structure at the continental scale. Appl. Environ. Microbiol. 75, 5111-5120 (2009).
78. Brockett, B. F. T., Prescott, C. E. & Grayston, S. J. Soil moisture is the major factor influencing microbial community structure and enzyme activities across seven biogeoclimatic zones in western Canada. Soil Biol. Biochem. 44, 9-20 (2012).
79. Delgado-Baquerizo, M. et al. It is elemental: soil nutrient stoichiometry drives bacterial diversity. Environ. Microbiol. 19, 1176-1188 (2017).
80. Bell, C. W. et al. High-throughput fluorometric measurement of potential soil extracellular enzyme activities. J. Vis. Exp. 81, e50961 (2013).
81. Callahan, B. J. et al. DADA2: High-resolution sample inference from Illumina amplicon data. Nat. Methods 13, 581-583 (2016).
82. Modin, O. et al. Hill-based dissimilarity indices and null models for analysis of microbial community assembly. Microbiome 8, 1-16 (2020).
83. Quast, C. et al. The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools. Nucleic Acids Res. 41, D590-D596 (2013).
84. Yilmaz, P. et al. The SILVA and “All-species Living Tree Project (LTP)” taxonomic frameworks. Nucleic Acids Res. 42, D643-D648 (2014).
85. Buchfink, B., Xie, C. & Huson, D. H. Fast and sensitive protein alignment using DIAMOND. Nat. Methods 12, 59-60 (2015).
86. Langmead, B. & Salzberg, S. L. Fast gapped-read alignment with Bowtie 2. Nat. Methods 9, 357-359 (2012).
87. Beghini, F. et al. Integrating taxonomic, functional, and strain-level profiling of diverse microbial communities with bioBakery 3. eLife 10, e65088 (2021).
88. Stegen, J. C. et al. Quantifying community assembly processes and identifying features that impose them. ISME J. 7, 2069-2079 (2013).
89. Jiao, S., Yang, Y., Xu, Y., Zhang, J. & Lu, Y. Balance between community assembly processes mediates species coexistence in agricultural soil microbiomes across eastern China. ISME J. https://doi. org/10.1038/s41396-019-0522-9 (2019).
90. Douglas, G. M. et al. PICRUSt2 for prediction of metagenome functions. Nat. Biotechnol. 38, 685-688 (2020).
91. Bates, D., Mächler, M., Bolker, B. & Walker, S. Fitting linear mixedeffects models using lme4. J. Stat. Softw. 67, 48 (2015).
92. Põlme, S. et al. FungalTraits: a user-friendly traits database of fungi and fungus-like stramenopiles. Fungal Diversity https://doi.org/10. 1007/s13225-020-00466-2 (2021).
93. Rosseel, Y. lavaan: an R package for structural equation modeling. J. Stat. Softw. 48, 36 (2012).
94. Pong. Pong2021/Agricultural-impacts-on-soil-microbiome- Function: Land Conve Rsion to Agriculture Induces Taxonomic Homogenization of Soil Microbia L Communities Globally (Zenodo, 2024).

شكر وتقدير

مساهمات المؤلفين

المصالح المتنافسة

معلومات إضافية

Land conversion to agriculture induces taxonomic homogenization of soil microbial communities globally

Results

Agriculture causes biotic homogenization of taxonomic and functional profiles

Agricultural effects on specific bacterial phylotypes and functions

To provide a general insight into agricultural-induced shifts in microbial phylotypes and functions originated from multiple natural ecosystems, we compared differences in community structure between cropland and surrounding forests, grasslands, and wetlands, respectively. Microbial communities of cropland soils were significantly different from those of natural forest, grassland and wetland soils in taxonomic composition (Fig. 1e-g and Supplementary Fig. 5). These differences were evident at both the phylum, class, order (Supplementary Fig. 5) and phylotypes levels (Fig. 1e-g). Notably, the largest differences in taxonomic composition were found between croplands and wetlands (PERMANOVA; ), followed by the comparison of croplands and forests (PERMANOVA; , ), and between croplands and grasslands (PERMANOVA; ). Specifically, agricultural impacts significantly altered microbial composition (PERMANOVA; ) in almost all of the locations, except for 2 of 37 sites in croplands and grasslands (Supplementary Table 3). On average, agricultural effects significantly altered the abundance of nearly half of the phylotypes ( for forests, for grasslands, and for wetlands; Supplementary Fig. 6a, b). Approximately 20% of the ASVs were lost from natural ecosystems upon conversion to agriculture, while approximately of the ASVs increase in abundance. Specifically, the relative abundance of

Fig. 1 | Taxonomic and functional homogenization of microbial communities in response to agricultural impacts at global and continental scale. a Data distribution of one-to-one correspondence of 2403 sequencing data between cropland and natural ecosystems across countries and continents. Response of community similarity to agricultural conversion. The each bars represent the mean standard errors (SE). Asterisks indicate significant difference (wilcoxon test, . Non-metric multidimensional scaling of Bray-Curtis distances showing community dissimilarities between cropland and forest. Cropland, 1033 samples; Forest, 1370 samples. c Map showing 44 regions covering croplands and adjacent natural ecosystems. Typical terrestrial ecosystems, including croplands, forests, grasslands and wetlands. Effect sizes of natural ecosystems impacts on -diversity in taxonomic composition (d) and functional composition annotated with KEGG ( ) relative to croplands. The estimated effect sizes are regression coefficients based on the linear models. Data are presented as mean
s.e.m. of the estimated effect sizes. Sample size is showed by number of data pairs for each group. Statistical significance is based on -test; , . e-g Principal coordinate analyses of Bray-Curtis distances showing dissimilarities among taxonomic composition between croplands and natural ecosystems, including forests (e), grasslands (f), and wetlands (g). A total of 303 forest-cropland pairs (e), 275 grassland-cropland pairs (f), and 278 wetlandcropland pairs ( ) were compared. Each point indicates a site, and error bars around the means represent standard error of samples in given a site. Principal coordinate analyses of Bray-Curtis distances showing dissimilarities among functional composition annotated with KEGG between croplands and natural ecosystems, including forests (i), grasslands (j), and wetlands (k). A total of 10 forestcropland pairs (i), 10 grassland-cropland pairs (j), and 10 wetland-cropland pairs ( ) were compared. Communities differed among ecosystem types using PERMANOVA: .

Fig. 2 | Effects of agricultural conversion on different microbial taxa compared with forests at continental scale. a Effect sizes of agricultural impacts on the relative abundance of major microbial taxonomic groups and functional groups as classified by FAPROTAX compared with forests. A total of 303 forest-cropland pairs were compared. The estimated effect sizes are regression coefficients based on the linear mixed-effects models. Data are presented as mean s.e.m. of the estimated effect sizes. Statistical significance is based on Wald type II tests; *** , . Non-significant changes are denoted by gray dots. The phylogenetic relationships of individual microbial phylotypes with a significant response ( ) based on Wald test using DESeq2 to agricultural impacts and with average relative abundance among croplands and forests. Colors of the branches in the first and sixth rings correspond to individual phyla. Colors of
the second ring represent phylotypes with significant increase or decrease under agricultural impacts. Colored blocks of the third ring represent the performance of a particular function by at least one phylotypes. The bars of the fourth ring represent the positive and negative effect sizes of agricultural impacts on relative abundances of phylotypes. Colored blocks of the fifth ring represent Spearman’s correlation between the relative abundance of phylotypes and soil physicochemical properties (from inner to outer rings: , and moisture). c Bar plots show the number of phylotypes that were significantly correlated with specific soil physicochemical properties. pH , soil pH ; SOM , soil organic matter; AP, available phosphorus; , ammonium nitrogen; , nitrate nitrogen. Source data are provided as a Source Data file.
were affected by agricultural conversion ( and of KOs, and , and of COGs when comparing cropland with forest, grassland and wetland, respectively; Supplementary Fig. 6c-f). In terms of functional composition, agriculture significantly decreased the abundance of bacterial taxa specialized in nutrient cycling (for example, nitrogen fixation, phototrophy, and aromatic degradation) as classified by FAPROTAX compared with natural ecosystems (Fig. 2a and Supplementary Fig. 7a, c) . Specific functional shifts were also observed in the metagenomic dataset (Fig. 3 and Supplementary Fig. 8). In total, three categories showed a consistent change in
direction compared with other three natural ecosystems when aggregating over level 3 functional categories through COG annotations (Supplementary Fig. 8). The functional categories “translation, ribosomal structure and biogenesis”, and “cytoskeleton” increased while “defense mechanisms” diminished in croplands. However, specific carbon-degrading genes exhibited inconsistent effects upon agricultural conversion (some genes were enriched or deleted), while significant differences in the overall carbon metabolism were not detected under agricultural land-use (Fig. 3a, b). This is most likely due to the high redundancy of broadly distributed functions, thereby

Mechanisms underlying changed bacterial communities

Biotic interactions and abiotic environmental conditions also affect microbial composition under land-use change (Fig. 4a). Taxonomic composition showed significant correlations with environmental filtering of soil pH , moisture, and content, the heterogeneity of soil pH and content, and soil saprotrophic and pathogenic fungi. Functional composition was highly correlated with environmental filtering and heterogeneity of soil pH and content. To disentangle direct and indirect impacts of land-use change and environmental drivers on microbial composition, we performed structural equation modeling (SEM; Supplementary Fig. 11) using the most important soil and biotic explanatory variables, such as saprotrophic and pathogenic fungi, which were not collinear among them. Fungal saprotrophic and pathogenic composition, which was also affected by agricultural land-use, were significantly and directly

Links between bacterial communities and soil functions

Discussion

Methods

Continental survey and sampling

Global-scale meta-analysis

Soil environmental variables

Soil enzyme activities

Shotgun metagenome sequencing

Estimation of ecological processes