التأثيرات المتنوعة للمناطق على تغير المناخ في منطقة واسعة من الفاسيولiasis البشرية والحيوانية المفرطة الانتشار، التي تم تقييمها ضمن إجراء صحة واحدة للوقاية والسيطرة Heterogeneous zonal impacts of climate change on a wide hyperendemic area of human and animal fascioliasis assessed within a One Health action for prevention and control

المجلة: PLoS neglected tropical diseases، المجلد: 19، العدد: 1
DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/39836654
تاريخ النشر: 2025-01-21

الاقتباس: كويرفو PF، بارغيس MD، أرتيغاز P، بوشون P، أنجلز R، ماس-كوم S (2025) التأثيرات المناخية غير المتجانسة على منطقة واسعة من الفاسيولاز البشرية والحيوانية التي تم تقييمها ضمن إجراء صحة واحدة للوقاية والسيطرة. PLoS Negl Trop Dis 19(1): e0012820.https://doi. org/10.1371/journal.pntd. 0012820
المحرر: مار سيليس-لوكاس، IRNASA، CSIC، إسبانيا
تم الاستلام: 1 أكتوبر 2024
تم القبول: 30 ديسمبر 2024
تم النشر: 21 يناير 2025
حقوق الطبع والنشر: © 2025 كويرفو وآخرون. هذه مقالة مفتوحة الوصول موزعة بموجب شروط ترخيص المشاع الإبداعي، الذي يسمح بالاستخدام غير المقيد، والتوزيع، وإعادة الإنتاج في أي وسيلة، بشرط أن يتم الإشارة إلى المؤلف الأصلي والمصدر.
بيان توفر البيانات: البيانات التي تدعم نتائج هذه الدراسة متاحة من زينودو (doi: 10.5281/zenodo.13866583).
التمويل: تم دعم PFC من قبل برنامج ماري سكلودوفسكا-كوري (مشروع RCN 242718، رقم المنحة 101062347، هورايزون أوروبا، EC، بروكسل)، ومنحة ما بعد الدكتوراه APOSTD/2022 (رقم المنحة

التأثيرات المتنوعة للمناطق على تغير المناخ في منطقة واسعة من الفاسيولiasis البشرية والحيوانية المفرطة الانتشار، التي تم تقييمها ضمن إجراء صحة واحدة للوقاية والسيطرة

بابلو فرناندو كويرفو , ماريا دولوريس بارغيس , باتريشيو أرتيغاز , باولا بوشون , رينيه أنجلز , سانتياغو ماس-كوم 1 قسم الطفيليات، كلية الصيدلة، جامعة فالنسيا، بورخاسوت، فالنسيا، إسبانيا، 2 CIBER للأمراض المعدية، معهد الصحة كارلوس الثالث، مدريد، إسبانيا، 3 وحدة علم المياه، معهد البيئة، جامعة سان أندريس (UMSA)، لاباز، بوليفيا، 4 كرسي الطفيليات، كلية الطب، جامعة سان أندريس (UMSA)، لاباز، بوليفيا* Pablo.F.Cuervo @ uv.es

الملخص

هضبة بوليفيا الشمالية هي المنطقة الموبوءة بالفاسيولاز حيث تم تسجيل أعلى معدلات وشدة في البشر. في هذه المنطقة الموبوءة بالفاسيولاز البشرية، تسبب المرض فقط فاسيولا هيباتيكا وينتقل بواسطة غالبا ترونكاتولا، النوع الوحيد من اللينمائيات الموجود في المنطقة. عند تحليل الرابط بين الاحتباس الحراري والانتشار الجغرافي المبلغ عنه مؤخرًا لعدد سكان اللينمائيات إلى المناطق الحدودية، وُجد تغير مناخي غير متجانس ملحوظ في جميع أنحاء المنطقة الموبوءة. كان الهدف من هذه الدراسة هو تحليل التباين الفيزيائي للمنطقة الموبوءة بالفاسيولاز في هضبة بوليفيا الشمالية، من أجل تقييم تداعياته في تنفيذ إجراء صحة واحدة. استخدمنا نماذج مختلطة خطية متعددة المتغيرات لتحليل تأثير عدد من الميزات الفيزيائية على التغير طويل الأمد في المناخ ومخاطر الانتقال. على الرغم من تجانسها الفيزيائي الظاهر، كشفت نتائج هذه الدراسة عن خصائص مناخية غير متجانسة بشكل ملحوظ في جميع أنحاء المنطقة الموبوءة. يتأثر هذا النمط غير المنتظم بميزات فيزيائية مثل الارتفاع، والتلال الداخلية، والقرب من بحيرة تيتيكاكا، وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية. هذه هي أوسع دراسة تم إجراؤها على الإطلاق في منطقة موبوءة بالفاسيولاز البشرية حول تأثير الفيزياء على المناخ. تسلط الضوء على أهمية النظر في الميزات الفيزيائية، وهو جانب عادة ما لا يؤخذ في الاعتبار في الدراسات التي تتعامل مع تأثيرات المناخ وتغير المناخ على الفاسيولاز البشرية والحيوانية. علاوة على ذلك، يظهر أن المنطقة الموبوءة قد تتطور مناخيًا بشكل مختلف في مناطقها الداخلية المختلفة ويؤكد الحاجة إلى المراقبة المستمرة لتقييم ما إذا كان ينبغي تعديل تدابير السيطرة وفقًا لذلك.

CIAPOS/2021/134، الممولة من Generalitat Valenciana وصندوق الاتحاد الأوروبي الاجتماعي). تم تمويل البحث من قبل البرنامج الوطني لتوليد المعرفة في العمل الاستراتيجي في الصحة (AES) وصناديق FEDER، خطة البحث العلمية والتقنية والابتكار، ISCIII-MINECO، مدريد، إسبانيا (مشروع البحث الصحي رقم PI16/00520 إلى MDB و SMC)؛ من قبل شبكة البحث لمراكز الأمراض الاستوائية-RICET من PN de I+D+I، ISCIII-المديرية العامة للشبكات ومراكز البحث التعاونية RETICS، وزارة الصحة والاستهلاك، مدريد، إسبانيا (مشروع رقم RD16/0027/0023 إلى MDB)؛ من قبل CIBER للأمراض المعدية، ISCIII، وزارة العلوم والتعليم، مدريد، إسبانيا (مشروع CB21/13/00056 إلى MDB)؛ من قبل برنامج PROMETEO للمساعدات لمجموعات البحث المتميزة، Generalitat Valenciana، فالنسيا، إسبانيا (المشاريع رقم 2016/099 و 2021/004 إلى MDB). يتم تمويل PFC و MDB و PA و SMC من قبل VII Convocatoria de Proyectos de Cooperación al Desarrollo 2024، جامعة فالنسيا، فالنسيا، إسبانيا (مشروع 2024/12). لم يكن للجهات الممولة دور في تصميم الدراسة؛ في جمع البيانات، أو تحليلها، أو تفسيرها؛ في كتابة المخطوطة؛ أو في اتخاذ القرار لنشر النتائج.
المصالح المتنافسة: يعلن المؤلفون أنه لا توجد مصالح متنافسة.

ملخص المؤلف

الفاسيولاز هو مرض حيواني زونوتي ينتقل عن طريق القواقع ويحدث بسبب الديدان الطفيلية فاسيولا هيباتيكا وفاسيولا جيجانتكا. تم الإبلاغ عن أعلى معدلات وشدة تم العثور عليها في البشر في هضبة بوليفيا الشمالية، في أمريكا الجنوبية. في هذه المنطقة الموبوءة، يسبب المرض فقط فاسيولا هيباتيكا وينتقل بواسطة غالبا ترونكاتولا، النوع الوحيد من اللينمائيات الموجود في المنطقة. كان هدفنا هو تحليل التباين الفيزيائي لهذه المنطقة الموبوءة بالفاسيولاز، وتقييم تداعياته في تنفيذ إجراء صحة واحدة. استخدمنا الانحدارات الخطية المتعددة المتغيرات لتحليل تأثير الميزات الفيزيائية على التغير طويل الأمد في المناخ ومخاطر الانتقال. كشفت نتائجنا عن خصائص مناخية غير متجانسة بشكل ملحوظ في جميع أنحاء المنطقة الموبوءة. يتأثر هذا النمط غير المنتظم بالارتفاع، والقرب من التلال الداخلية وبحيرة تيتيكاكا، وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية. تسلط هذه النتائج الضوء على أهمية النظر في الميزات الفيزيائية، وهو جانب عادة ما لا يؤخذ في الاعتبار في الدراسات التي تتعامل مع تأثيرات المناخ وتغير المناخ على الفاسيولاز البشرية والحيوانية. علاوة على ذلك، يظهر أن المنطقة الموبوءة قد تتطور مناخيًا بشكل مختلف في مناطقها الداخلية المختلفة ويؤكد الحاجة إلى المراقبة المستمرة لتقييم ما إذا كان ينبغي تعديل تدابير السيطرة وفقًا لذلك.

1. المقدمة

الفاسيولاز هو مرض حيواني زونوتي ينتقل عن طريق القواقع ويحدث بسبب نوعين من الديدان الطفيلية، فاسيولا هيباتيكا وف. جيجانتكا، التي تؤثر على البشر والثدييات العاشبة، وخاصة الماشية. هذا المرض معروف جيدًا في المجال البيطري، حيث يسبب خسائر كبيرة في تربية الحيوانات في جميع أنحاء العالم، وخاصة في الماشية والأغنام [1]. من وجهة نظر الصحة العامة، أصبحت الفاسيولاز البشرية مشكلة صحية عامة ناشئة (على سبيل المثال، [2]). تم الإبلاغ عن مناطق موبوءة في العديد من البلدان وعدد تقارير الحالات البشرية في تزايد مستمر [3]. يضيف هذا السيناريو المقلق إلى ارتفاع ضراوة المرض [4،5]، والآثار الجانبية المحتملة طويلة الأمد بعد العلاج [6]، والإضعاف المناعي في كل من المراحل الحادة والمزمنة للمرض [7-9]. وهذا الأخير يفسر عادةً التهابات مشتركة مع طفيليات أخرى مسببة للأمراض والديدان مما يؤدي إلى ارتفاع المراضة [10،11]، وحتى الوفيات، في المناطق الموبوءة، وخاصة في البلدان ذات الدخل المنخفض ولكن أيضًا في البلدان المتقدمة [12]. وفقًا لكل هذا، صنفت منظمة الصحة العالمية (WHO) الفاسيولاز ضمن الديدان الطفيلية المنقولة بالغذاء المدرجة كأولويات بين الأمراض المدارية المهملة (NTDs) في خرائط الطريق الخاصة بها لعام 2020 و2030 [13،14]. علاوة على ذلك، أكدت منظمة الصحة العالمية مؤخرًا على ملاءمة تطبيق نهج شامل لصحة واحدة لتحقيق الأهداف المحددة في خرائط الطريق [15].
هضبة بوليفيا الشمالية هي المنطقة الموبوءة بالفاسيولاز حيث تم تسجيل أعلى معدلات وشدة في البشر [16-18]، تصل إلى و انتشار المرض حسب علم الطفيليات والمصل وفقًا للمناطق، على التوالي [19]. الأطفال هم الأكثر تأثرًا، حيث يصابون بالعدوى في وقت مبكر جدًا من حياتهم، مع أكثر من 3000 بيضة لكل جرام من البراز (epg) [10]، حتى تصل إلى 8000 epg [20]. في هذه المنطقة ذات الانتشار العالي لمرض الفاسيوليازيس البشري، يتسبب المرض فقط في F. hepatica وينتقل بواسطة Galba truncatula، النوع الوحيد من الحلزونات الموجود في المنطقة [21،22]. تم إدخال كل من الطفيلي والوسيط الحلزوني من أوروبا بواسطة “المستعمرين” الإسبان [23]. نظرًا لخطر العدوى المرتفع جدًا في هذه المنطقة ذات الانتشار العالي، وبدافع تخفيف الوضع، أطلقت منظمة الصحة العالمية استراتيجية للعلاج الوقائي من خلال
حملات العلاج الجماعي السنوية [20،24] التي تم تنفيذها من خلال عمل متعدد التخصصات في الصحة الواحدة [19].
الهدف من الدراسة الحالية هو وصف التغير المناخي الملحوظ والمتنوع الموجود في المنطقة المتوطنة عند تحليل العلاقة بين الاحتباس الحراري والانتشار الجغرافي الذي تم الإبلاغ عنه مؤخرًا لعدد سكان الليمنايد في هضبة بوليفيا [22،25]. هذه التباين المناخي يستحق الذكر بسبب (i) تأثيره الكبير على الفاسيوليازيس في هذه المنطقة ذات الانتشار العالي و (ii) على الرغم من الجغرافيا المتجانسة المضادة التي كانت متوقعة في الممرات السهلية التي يتم من خلالها نقل المرض وتوزيعه. على الرغم من أن الدراسات السابقة تؤكد قربها من بحيرة تيتيكاكا أو السلسلة الأنديزية الشرقية كعوامل مؤثرة على المنطقة المعنية [26]، وبالتالي على انتقال الفاسيوليازيس المحلي [17]، إلا أن هذه العوامل وحدها لا تبدو كافية لتفسير التباين العالي الذي تحققنا منه على المستوى المحلي.
دراستنا هي تحليل عميق يسمح بتسليط الضوء على تباين فيزيائي حقيقي في منطقة الألتبلانو البوليفي الشمالي الهايبر إنديمي، والتأثيرات التي تتعرض لها على التطور طويل الأمد للمناخ ومخاطر انتقال الأمراض. تم ترتيب التركيز بطريقة تسمح بتقييم تداعيات الخصائص الفيزيائية داخل المنطقة الوبائية والمناطق المحيطة بها في تنفيذ إجراءات الصحة الواحدة، وبالتالي فإن لها اهتمامًا كبيرًا من حيث إمكانية الاستقراء والفائدة لمناطق وبائية أخرى.

2. الطرق

2.1. منطقة الدراسة

كانت الدراسة مركزة على منطقة الفاسيوليازيس البشرية الهايبر إنديمية في مرتفعات بوليفيا الشمالية (الشكل 1). تقع هذه المنطقة بين بحيرة تيتيكاكا والوادي الذي يضم مدينة لاباز. )، على ارتفاع يتراوح بين 3800 و 4100 متر فوق مستوى سطح البحر [17]. تغطي المنطقة المتوطنة شمال الألتبلانو، المعروف أيضًا بالألتبلانو الرطب، بما في ذلك جزء من جبال الأنديز، وإنغافي، وأوماسويوس، ومحافظة موريّو في إدارة لا باص [27]. يتعلق معظمها بالممرين الكبيرين (السهول المفصولة بسلاسل تلال صغيرة) إل ألتو-بوكَراني-باتالاس وتامبيّو-أيجاتشي-هواكولاني، وسهول لاخا التي تتجمع فيها كلا الممرين، وحتى الطريق من إل ألتو إلى أورو [17].

2.2. البيانات المناخية

تم استرجاع بيانات المناخ الشهرية من 12 محطة أرصاد جوية تقع في هضبة بوليفيا الشمالية من “الخدمة الوطنية للأرصاد الجوية والهيدرولوجيا”.http://senamhi.gob.bo/index.php/sismet، تم الوصول إليه في سبتمبر 2021). تغطي البيانات المناخية المقدمة فترة مرجعية مناخية قياسية مدتها 30 عامًا في كل حالة، ولكنها تغطي فترات أطول في معظم الحالات. المحطات الجوية المدرجة في هذه الدراسة مفصلة في الجدول 1، وموقعها الجغرافي في منطقة الفاسيوليازيس البشرية الهايبر إنديميك في هضبة بوليفيا الشمالية موضح في الشكل 1.
البيانات الشهرية التي تم تحليلها كانت متوسط درجة الحرارة البيئية (MET)، متوسط درجة الحرارة القصوى (MMT)، متوسط درجة الحرارة الدنيا (MmT)، درجة الحرارة القصوى القصوى (EMT)، ودرجة الحرارة الدنيا القصوى (EmT)، جميعها في الهطول (Pt)، الحد الأقصى للهطول (MP)، إجمالي التبخر المحتمل (PET)، جميعها بالملمترات، عدد الأيام التي شهدت هطولاً (DP) وعدد الأيام التي شهدت صقيعاً (DF) [28]. بالإضافة إلى ذلك، يعتبر الهطول السنوي (YP) متوسط الهطول المتراكم على مدار السنة بأكملها.
تم تقييم أوجه التشابه بين محطات الأرصاد الجوية بصريًا باستخدام مخططات الكمان وإحصائيًا من خلال تحليل التباين تلاه اختبار توكي بعد ذلك. تعتبر مخططات الكمان مشابهة إلى حد ما، لكنها أكثر إفادة من مخططات الصندوق، حيث إنها تظهر أيضًا التوزيع الكامل للبيانات في شكل كثافة الاحتمال [29].
الشكل 1. منطقة الدراسة في منطقة الألتبلانو البولييفي الشمالي حيث تعتبر الفاسيوليازيس البشرية متوطنة بشكل مفرط. تُظهر الخريطة محطات الأرصاد الجوية المدرجة في الدراسة (دوائر زرقاء، مفصلة في الجدول 1). المنطقة المتوطنة السابقة المحددة خلال التسعينيات [17]، باللون الأحمر؛ والمنطقة المتوطنة الحالية، باللون البرتقالي (للمزيد من التفاصيل انظر [22،27]). صورة الطبقة الأساسية من تصميم ستامين، بموجب ترخيص CC BY 4.0 (https://maps.stamen.
com/)، ملفات شكل الطرق من Natural Earth في الملكية العامة (https://www.naturalearthdata.com/about/terms-of-use/)، وأشكال حدود الدول من GADM متاحة مجانًا للاستخدام الأكاديمي وأغراض غير تجارية أخرى (https://gadm.org/license.html).
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g001
الجدول 1. محطات الأرصاد الجوية والفترات الزمنية المعنية في منطقة المرتفعات البوليفية الشمالية حيث تكون الفاسيولياز البشرية متوطنة بشكل مفرط.
محطة قسم محافظة الإحداثيات الجغرافية ارتفاع فترة زمنية
أيو أيو لا باز عطر ٣٨٨٨ 1958-2020
ب. شيراباكا لا باز جبال الأنديز ٣٨٧٠ 1991-2020
ج. قلادة لا باز عطر ٤٥٠٠ 1973-2020
د. إل ألتو لا باز موريّو ٤٠٧١ 1962-2020
e. البيلين لا باز أوماسويوس ٣٨٣٣ 1949-2017
ف. هيشوكوتا لا باز جبال الأنديز 4460 1979-2020
غ. هوارينا لا باز أوماسويوس ٣٨٣٨ 1973-2011
ه. هويركوندو لا باز جبال الأنديز ٣٨٧٥ 1991-2020
لايكاكوتا لا باز موريّو ٣٦٣٢ 1945-2020
ج. سانتياغو دي هواتا لا باز أوماسويوس ٣٨٤٥ 1985-2020
ك. تيهواناكو لا باز إنغافي 3863 1973-2016
1. فياتشا لا باز إنغافي 3850 1965-2015

2.3. مؤشرات التنبؤ المناخي

تم ربط حدوث عدوى الفاسيوليازيس في المضيف النهائي بدرجة حرارة الهواء، وهطول الأمطار و/أو التبخر المحتمل [30،31]. تؤثر هذه العوامل على ديناميات سكان الحلزونات الوسيطة وسكان الطفيليات على مستوى كل من مراحل اليرقات الحرة المعيشة من البيض والميتاسيركاريا والمراحل الطفيلية داخل الرخويات من السوروكست، والريديا، والسيركاريا. يتم حساب مؤشرات التنبؤ بالمناخ لفاسيوليازيس باستخدام معادلات مختلفة تأخذ في الاعتبار التغيرات في هذه العوامل المناخية (أي، [32-36]).
بعد إدخال تعديلات للارتفاعات العالية والعرض المنخفض، تم تطبيق المؤشرين الأكثر فائدة سابقًا في هضبة بوليفيا [25،28]: مؤشر الأيام الممطرة (مؤشر Mt) (الذي اقترحه أوليرنشو وراولاندز [32]، وتم تعديله بواسطة أوليرنشو [33،34]) ومؤشر النظام القائم على ميزانية المياه (مؤشر Wb-bs) (الذي اقترحه مالون وآخرون [35] وتم تعديله للاستخدام الإقليمي على نطاق واسع [36]).
يتم التعبير عن مؤشر اليوم الممطر (Mt) [32] بالمعادلة:
أين هو عدد أيام المطر، هو هطول الأمطار بالمليمتر، و هو التبخر النتحي المحتمل بالمليمترات [33،34]. لحساب هذا المؤشر، يتم اعتبار الأشهر الوحيدة التي يكون فيها MET ، حيث تعتبر هذه الدرجة الحرارة الحد الأدنى لتطور الفاسيوليازيس بواسطة F. hepatica [32،37].
نظام الميزانية المائية (Wb-bs) [35]، المعدل للاستخدام الإقليمي على نطاق واسع باستخدام بيانات المناخ الشهرية [36]، يُعبر عنه كالتالي:
أين هو هطول الأمطار، البخر والنتح المحتمل عدد الأيام الشهرية التي تشهد هطول أمطار زائدة )، و GDD هي درجات الحرارة المتزايدة المحسوبة كـ MET-10 الشهري [38]، وهو الحد الأدنى لدرجة حرارة التطوير لـ . الهيباتيكا [32،37]. في الجزء الأول من المعادلة، يتم طرح العامل (PET x 0.8) من هطول الأمطار ( يُفترض أن يكون ( ) معادلًا لعدّ درجات الحرارة اليومية المتراكمة الشهرية إذا كانت هناك تخزين للرطوبة في الطبقة العليا بعمق 2.5 سم من نموذج ميزانية مياه التربة. الجزء الثاني يعدّ درجات الحرارة اليومية المتراكمة إذا كان هناك فائض مائي شهري بسبب أحداث هطول الأمطار [35،36].
نظرًا لأن الرسوم البيانية المناخية قدمت نتائج مناسبة حول مدة المواسم الرطبة والجافة فقط بعد إدخال تعديل شرايبر (1981) [39] في حساب الجفاف [31]، تم تعديل مؤشرات توقع Mt و Wb-bs وفقًا لذلك لأخذ الارتفاع العالي والعرض المنخفض في الاعتبار، كما تم تطبيقه سابقًا في منطقة الفاسيوليازيس البشرية الوبائية العالية [25،28]. تم استبدال التبخر المحتمل (PET) بمؤشر جفاف شرايبر. [39] (المسمى من الآن فصاعدًا بالذكاء الاصطناعي)، تم حسابه على النحو التالي:
أين هو متوسط درجة الحرارة الشهري المصحح (الذي زيد بعامل الارتفاع)، و هو متوسط ساعات النهار الشهرية (الذي يصبح أكثر وضوحًا عند خطوط العرض العليا). بالإضافة إلى ذلك، فإن درجة الحرارة الدنيا (التي غالبًا ما تتوافق مع درجات حرارة الليل) التي تم الوصول إليها في جزء كبير من منطقة الدراسة تسبب انخفاض MET إلى ما دون لجزء كبير من السنة، تم تعديل الحسابات لإعطاء أهمية لـ MMT [40]، الذي يتجاوز الحد الأدنى من درجة الحرارة المطلوبة لبدء نشاط العائل الوسيط من نوع الليمنايد والمراحل الحرة المعيشة. . هيباتيكا خلال فترات طويلة من السنة.
باختصار، تم حساب المؤشرين وفقًا للصيغ المقترحة للارتفاعات العالية في المناطق الاستوائية أو شبه الاستوائية [28]:
أين هو مؤشر الجفاف، و ، مع الأخذ في الاعتبار فقط تلك الأشهر التي هو .
تُعتبر الأشهر التي تعطي قيمة لـ Mt تساوي أو أعلى من قيمة حرجة فترات محتملة عالية المخاطر لحدوث المرض. وقد اعتُبرت قيم Mt الكافية لدعم الانتقال على أنها في المملكة المتحدة 80 وفي فرنسا [33،34]، وأقل من 55-60 في باكستان [41].
ال تم تحليل المؤشر على أساس القيم التراكمية بطريقة مستمرة عندما تكون مختلفة عن 0. القيم المخاطرة التي تم تحديدها تقليديًا واستخدامها من قبل عدة مؤلفين هي: لا مخاطر؛ 601-1500 = مخاطر منخفضة؛ 1500-3000 = مخاطر متوسطة؛ و خطر عالي [28، 36، 38، 40-42].

2.4. تحليل تأثير الميزات الفيزيائية و ظاهرة النينيو – oscillation الجنوبية (ENSO) على العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي

قمنا بتحليل تأثير العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي لعدد من الميزات الفيزيائية وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية (ENSO). الميزات الفيزيائية المدرجة في التحليلات مفصلة في الجدول 2 والمسافات موضحة في الشكل 2. كتمثيل لـ ENSO، استخدمنا مؤشر النينيو المتعدد المتغيرات (MEI)، الذي يمثل بديلًا أكثر شمولية للانحرافات الجوية والمحيطية التي تحدث خلال أحداث ENSO [43]. تم استرجاع السلاسل الزمنية الشهرية لـ MEI (الإصدار 1)، التي تغطي من 1950 إلى 2018، من مختبر العلوم الفيزيائية NOAA.https://psl.noaa.gov/enso/mei.old/).
تم تقييم تأثير الميزات المناخية والفيزيائية المذكورة أعلاه من خلال تطبيق نماذج مختلطة خطية متعددة المتغيرات على البيانات المناخية. تم بناء مجموعة أولى من النماذج المختلطة الخطية لتحليل التغيرات طويلة الأمد في المتغير المستجيب وتأثير عدد من الميزات الفيزيائية (المفصلة في الجدول 2) وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية (ENSO). تم اعتبار مؤشرات التنبؤ المناخي والعوامل المناخية ذات الاهتمام كمتغير مستجيب، بينما تم تضمين المتغيرات الفيزيائية ومؤشر النينيو المتعدد المتغيرات (MEI) كمتغيرات تفسيرية. تم تضمين المتغير “الوقت” لأخذ التغيرات طويلة الأمد في بيانات السلاسل الزمنية في الاعتبار، بينما كانت لحظة السنة
الجدول 2. تفاصيل المتغيرات الفيزيائية المضمنة في النماذج التي تحلل تأثير الميزات الجغرافية وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية (ENSO) على العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي.
اختصار وصف المتغير إجراء المعالجة
المسافة إلى البحيرة المسافة إلى بحيرة تيتيكاكا أقصر مسافة من محطة الأرصاد الجوية إلى مضلع بحيرة تيتيكاكا
المسافة إلى الكنتور المسافة إلى حدود ممرات التلال أقصر مسافة من محطة الأرصاد الجوية إلى حدود الممر، المحددة بواسطة خطوط الكنتور المستمدة من نموذج الارتفاع الرقمي (DEM)
المسافة إلى المنحدر المسافة إلى التلال القريبة أقصر مسافة من محطة الأرصاد الجوية إلى المناطق ذات الانحدار الأكبر من مُعرَّف من مصفوفة ‘الانحدار’
dist2Andes المسافة إلى أشد المنحدرات في سلسلة جبال الأنديز الشرقية أقصر مسافة من محطة الأرصاد الجوية إلى المناطق ذات الانحدار الأكبر من مُعرَّف من مصفوفة الانحدار
ارتفاع الارتفاع المستمد من نماذج الارتفاع الرقمية عالية الدقة المختلفة القيم المستخرجة لكل محطة أرصاد جوية من صورة الارتفاع بواسطة العينة الثنائية الخطية
شمالية جيب الزاوية، مضروبًا في جيب التمام للاتجاه، يصف التوجه بالاشتراك مع الميل القيم المستخرجة لكل محطة أرصاد جوية من مصفوفة ‘الشمالية’ بواسطة أخذ عينات ثنائية الخطوة
شرقية جيب الزاوية، مضروبًا في جيب الزاوية الجانبية، يصف الاتجاه بالاشتراك مع الميل القيم المستخرجة لكل محطة أرصاد جوية من صورة ‘الاتجاه الشرقي’ بواسطة العينة الثنائية الخطية
إدارة علاقات الموردين مقياس وعورة التضاريس (VRM) يقيس وعورة التضاريس من خلال قياس تشتت المتجهات العمودية على سطح التضاريس. القيم المستخرجة لكل محطة أرصاد جوية من صورة ‘VRM’ بواسطة العينة الثنائية الخطية
الشكل 2. أقصر المسافات من محطات الأرصاد الجوية المضمنة في الدراسة إلى الميزات الفيزيائية ذات الاهتمام: أ) المسافة إلى بحيرة تيتيكاكا؛ ب) المسافة إلى سلسلة الأنديز الشرقية؛ ج) المسافة إلى أقرب حدود للممرات بين التلال؛ د) المسافة إلى أقرب تل. مراجع محطات الأرصاد الجوية (انظر التفاصيل في الجدول 1): أ) أيو أيو؛ ب) شيراباكا؛ ج) كولانا؛ د) إل ألتو؛ هـ) إل بيلين؛ و)
هيتشوكوتا؛ ج) هورينا؛ ح) هوايكوروندو؛ ط) لايكاكوتا؛ ي) سانتياغو دي هواتا؛ ك) تيهواناكو؛ ل) فياتشا. مضلع بحيرة تيتيكاكا مستخرج من هيدرو لايكز بموجب ترخيص CC BY 4.0.https://www.hydrosheds.org/products/hydrolakes) وخطوط الكنتور المستمدة من بيانات جغرافية مرجعية بدقة 3 ثواني قوسية ( نموذج الارتفاع الرقمي SRTM من CGIAR-CSI بموجب ترخيص CC BY 4.0https://csidotinfo.wordpress.com/data/قاعدة بيانات الارتفاع الرقمي SRTM-90m-الإصدار 4-1/).
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g002
مُعرّف باستخدام مكونين جيبيين (جيب وجيب التمام) لأخذ في الاعتبار وجود نمط موسمي [46]. العامل العشوائي المتداخل وقت تم تضمين “معرف المحطة” لأخذ عدم استقلالية القياسات المتكررة في الاعتبار، مما يسمح بأن تختلف كل من الاعتراضات و”منحدرات الوقت” بين محطات الأرصاد الجوية.
من أجل تحليل ما إذا كان النمط العام للتغيرات على المدى الطويل يختلف عند أخذ كل ميزة فيزيائية في الاعتبار، قمنا بإنشاء مجموعة ثانية من النماذج، التي أضافت التفاعل المزدوج بين “الوقت” وكل من المتغيرات التفسيرية المذكورة أعلاه.
في كلا مجموعتي النماذج، تم توحيد المتغيرات التفسيرية لتناسب مقاييسها المختلفة. تم بناء النماذج الكاملة الأولية مرة واحدة مع المتغير “dist2contour” ومرة أخرى مع المتغير “dist2slope” (انظر الجدول 2 لوصف ذلك)، حيث أن هذه المتغيرات مرتبطة بشكل كبير. ) ولم يكن من الممكن تضمينها في نفس النموذج لتجنب التعدد الخطي (المتغيرات المرتبطة بشدة ربما تساهم بمعظم نفس المعلومات في المتغير المستجيب) [47]. تم تبسيط النماذج الكاملة الأولية باستخدام اختبارات نسبة الاحتمالية من خلال إزالة المصطلحات غير المهمة بطريقة الإزالة التراجعية خطوة بخطوة [48]. بعد تبسيط النموذج، تم مقارنة كل زوج من النماذج التي تشمل “dist2contour” أو “dist2slope” مع معيار معلومات أكايك الثاني (AICc) لاختيار الأكثر اقتصادية والأفضل توافقًا مع البيانات (الأقل قيمة لـ AICc إذا ; أو النموذج الأبسط إذا ).

2.5. التحليلات المكانية والإحصائية

تم إجراء جميع الحسابات اللازمة، والتحليلات المكانية، والإحصائيات باستخدام البرمجيات الإحصائية (‘R: لغة وبيئة للحوسبة الإحصائية’، الإصدار 4.2.2 [2022-10-31 ucrt]،http://www.r-project.org“) و RStudio 2022.02.3.492 (‘RStudio: بيئة تطوير متكاملة لـ R’،http://www.rstudio.com/. اعتُبرت النتائج ذات دلالة إحصائية عندما -قيمة .

3. النتائج

تُظهر البيانات المناخية الملخصة من كل محطة أرصاد جوية تم دراستها في الجدول تُعرض الرسوم البيانية للبيانات السنوية في الشكل 3. يتم تقديم اختيار النموذج ومعاملات النماذج المختارة في الجداول 4 و 5 والأشكال 4 و 5.
تظهر الرسوم البيانية للفيولن وتحليل التباين وجود تباين معين بين محطات الأرصاد الجوية (الشكل 3)، ولكنها محدودة في نطاق ضيق من القيم، وبالتالي لا يمكن تمييز نمط واضح تمامًا. ومع ذلك، سمح استخدام نماذج مختلطة خطية متعددة المتغيرات بالعثور على عدد من الارتباطات بين العوامل المناخية والميزات الجغرافية.
تظهر العوامل المناخية التي تم تقييمها نمطًا موسميًا، كما يتضح من الارتباط الكبير مع واحد على الأقل من المكونات الجيبية المضافة إلى النماذج الخطية المختلطة للنظر في وجود الموسمية (الشكل 4). يُلاحظ وجود موسمية واضحة في هطول الأمطار، التي تتركز بشكل رئيسي بين نوفمبر وأبريل في معظم محطات الأرصاد الجوية المُقدّرة، ويتضح ذلك من خلال انحرافها المعياري العالي (الجدول 3). يبلغ متوسط هطول الأمطار السنوي 527 مم، مع قيم دنيا في أيو أيو (متوسط YP ) وقيم أعلى في هيشوكوتا (متوسط YP (الجدول 3). درجات الحرارة المتوسطة والقصوى مستقرة إلى حد ما على مدار العام، حيث تصل درجات الحرارة المتوسطة بالكاد إلى أو تتجاوز عتبة النقل (متوسطات MET) ; متوسطات MMT ؛
الجدول 3. القيم الشهرية المتوسطة ± الانحراف المعياري، و(النطاقات) لعوامل المناخ المسجلة في عدد من محطات الأرصاد الجوية في منطقة الألتبلانو الشمالي في بوليفيا، حيث تعتبر الفاسيوليازيس البشرية متوطنة بشكل مفرط.
متغير الميلاد (1949-2017) سانتياغو دي هواتا (1985-2020) هوا رينا كوتا كوتا (1973-2011) شيرا باكا (1991-2020) هوايروكندو (1991-2020) تيواناكو (1973-2016)
ميت ( )
MMT ( )
مم ت
EMT ( )
إم تي ( )
MTD ( )
موعد المغادرة المتوقع (ETD) )
Pt (مم)
YP (مم)
ميغابكسل (مم)
DP (أيام)
DF (أيام)
الذكاء الاصطناعي (مم)
جبل
و ب-ب س
كم و ب – بس
متغير هيتشوكوتا (1979-2020) إل ألتو (1962-2020) لايكاكوتا (1945-2020) فياتشا (1965-2015) كولانا (1973-2020) أيو أيو (1958-2020)
ميت ( )
MMT ( )
EMT ( )
إم تي ( )
MTD ( )
موعد المغادرة المتوقع (ETD) )
Pt (مم)
YP (مم)
ميغابكسل (مم)
DP (أيام)
DF (أيام) (0-26)
الذكاء الاصطناعي (مم)
جبل
و ب-ب س
كم و ب – بس
MET، متوسط درجة الحرارة البيئية؛ MMT، متوسط درجة الحرارة القصوى؛ MmT، متوسط درجة الحرارة الدنيا؛ EMT، درجة الحرارة القصوى القصوى؛ EmT، درجة الحرارة الدنيا القصوى؛ MTD، فرق درجة الحرارة القصوى؛ ETD، فرق درجة الحرارة القصوى؛ Pt، هطول الأمطار؛ YP، هطول الأمطار السنوي؛ MP، أقصى هطول للأمطار؛ DP، عدد الأيام التي شهدت هطول الأمطار؛ DF، عدد الأيام التي شهدت تجمد؛ AI، مؤشر الجفاف؛ Mt، مؤشر الأيام الممطرة؛ Wb-bs، مؤشر الميزانية المائية؛ cumWb-bs، مؤشر الميزانية المائية المتراكمة.
الجدول 4. معيار أكايكي للمعلومات من الدرجة الثانية (AICc) والأوزان لاختيار النماذج المبسطة من المجموعة الأولى من نماذج الانحدار الخطي المختلط المتعددة المتغيرات لتحليل تأثير الميزات الفيزيائية و ظاهرة النينيو – oscillation الجنوبية (ENSO).
Initial models
Model A: response variable $sim$ MEI + dist2lake + dist2contour + dist2Andes + eastness + northness + VRM + altitude + time $+cos ($ month $)+sin ($ month $)$
+ (1 + time | stationID)
Model B: response variable $sim$ MEI + dist2lake + dist2slope + dist2Andes + eastness + northness + VRM + altitude + time $+cos ($ month $)+sin ($ month $)$
+ (1 + time | stationID)

begin{tabular}{|l|l|l|}
hline Simplified models & AICc & Weights \
hline multicolumn{3}{|l|}{Precipitation model: Pt ~MEI + dist2lake + altitude + sin(month) + (1 + time | stationID)} \
hline multicolumn{3}{|l|}{MET models:} \
hline model A: MET ~ MEI + dist2lake + dist2contour + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) & 26658 & 0.027 \
hline model B: MET ~ MEI + dist2lake + dist2slope + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 26651 & 0.973 \
hline multicolumn{3}{|l|}{MMT models: $M M T sim$ MEI + dist2lake + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID)} \
hline multicolumn{3}{|l|}{MmT models:} \
hline model A: MmT ~ MEI + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 35734 & 0.131 \
hline model B: MmT ~ MEI + dist2slope + dist2Andes + northness + VRM + altitude + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 35730 & 0.869 \
hline multicolumn{3}{|l|}{MTD models:} \
hline model A: MTD ~ MEI + dist2lake + dist2contour + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 34605 & 0.067 \
hline model B: MTD ~ MEI + dist2slope + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 34599 & 0.933 \
hline multicolumn{3}{|l|}{AI models:} \
hline model A: AI~MEI + dist2lake + dist2contour + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time $mid$ stationID) & 63337 & 0.026 \
hline model B: AI~MEI + dist2lake + dist2slope + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time $mid$ stationID) & 63330 & 0.974 \
hline
end{tabular}
Mt model: $M t sim M E I+$ dist2lake + eastness $+V R M+$ altitude $+sin ($ month $)+(1+$ time $mid$ stationID $)$
Wb-bs model: $W b-b s sim M E I+$ dist2lake $+V R M+$ altitude $+cos ($ month $)+sin ($ month $)+(1+$ time $mid$ stationID $)$
MET، متوسط درجة الحرارة البيئية؛ MMT، متوسط درجة الحرارة القصوى؛ MmT، متوسط درجة الحرارة الدنيا؛ MTD، أقصى فرق في درجة الحرارة؛ Pt، هطول الأمطار؛ AI، مؤشر الجفاف؛ Mt، مؤشر الأيام الممطرة؛ Wb-bs، مؤشر الميزانية المائية المتراكمة؛ dist2lake، المسافة إلى بحيرة تيتيكاكا؛ dist2slope، المسافة إلى المنحدرات التي تزيد عن 15 درجة والتي تمثل تلال الممرات؛ dist2Andes، المسافة إلى المنحدرات التي تزيد عن 25 درجة والتي تشير إلى أشد المنحدرات في سلسلة جبال الأنديز الشرقية.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.t004
الجدول 3). درجات الحرارة الدنيا أكثر تقلبًا، مع انخفاض طفيف خلال أبريل-مايو إلى أغسطس-سبتمبر، مما يشير إليه وجود أيام تجمد (متوسطات MmT ; الجدول 3).
نظرًا لأن حساب مؤشرات التنبؤ المناخي يعتمد على هطول الأمطار، يتم العثور على نمط موسمي في النماذج الخطية المختلطة. القيمة المتوسطة السنوية لمؤشر Wb -bs أعلى من 1000 في كل موقع تقريبًا (باستثناء إل بيلين)، بينما تتجاوز القيمة القصوى الشهرية المسجلة على الإطلاق 800 في كل موقع (تقدم إل بيلين أدنى قيمة قصوى شهرية، حيث تبلغ 812) (الجدول 3).
تظهر الأمطار ارتباطًا سلبيًا وذو دلالة مع MEI والمسافة من بحيرة تيتيكاكا (الشكل 4أ)، حيث تنخفض مع زيادة قيم هذه المتغيرات الثابتة. بينما يظهر الارتفاع ارتباطًا إيجابيًا مع الأمطار (الشكل 4أ). على المدى الطويل، زادت الأمطار بالقرب من سلسلة جبال الأنديز الشرقية، لكنها انخفضت بعيدًا عنها (الشكل 5أ). فيما يتعلق بتأثير ENSO على المدى الطويل، زادت الأمطار عندما كانت قيم MEI سلبية، وانخفضت مع زيادة قيم MEI (الشكل 5أ).
على المدى الطويل، زادت درجات الحرارة المتوسطة والقصوى بشكل ملحوظ (الشكل 4ب و4ج)، بينما لم تتأثر درجة الحرارة الدنيا وسعة الحرارة (الشكل 4د و4هـ). كان هناك ارتباط إيجابي بين MEI ودرجات الحرارة المتوسطة والقصوى وسعة الحرارة (الشكل 4ب، و )، ولكن تم تقديم ارتباط سلبي مع درجات الحرارة الدنيا (الشكل 4د). زادت درجات الحرارة المتوسطة والقصوى كلما ابتعدنا عن بحيرة تيتيكاكا (الشكل 4ب و4ج)، بينما يبدو أن درجات الحرارة الدنيا وسعة درجات الحرارة لم تتأثر (الشكل 4د و4هـ). تأثرت درجات الحرارة المتوسطة والدنيا بشكل إيجابي بـ
الشكل 3. مخططات الكمان تلخص البيانات السنوية لعوامل المناخ المسجلة في عدد من محطات الأرصاد الجوية في منطقة المرتفعات البوليفية الشمالية حيث تعتبر الفاسيوليازيس البشرية متوطنة بشكل كبير. المخططات التي تحمل حرفًا مشتركًا ليست مختلفة بشكل كبير وفقًا لاختبار توكي.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g003
الجدول 5. معيار أكايكي للمعلومات من الدرجة الثانية (AICc) والأوزان لاختيار النماذج المبسطة من المجموعة الثانية من النماذج الخطية المختلطة المتعددة المتغيرات لتحليل التغير طويل الأمد في تأثير الميزات الفيزيائية و ظاهرة النينيو – التذبذب الجنوبي (ENSO).
النماذج الأولية
النموذج أ: المتغير التابع وقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + الوقتالمسافة إلى الكنتور + الوقتdist2Andes + الوقتالشرق + الوقتالشمالية + الوقتإدارة علاقات الموردين + الوقتارتفاع شهر شهر وقت معرف المحطة
النموذج ب: المتغير الاستجابي وقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + الوقتالمسافة2الميل + الوقتالمسافة إلى الأنديز + الوقتالشرق + الوقتشمال + وقت الوقت * الارتفاع شهر شهر وقت معرف المحطة
نماذج مبسطة AICc أوزان
نموذج الهطول: Pt وقتMEI + المسافة إلى البحيرة + الوقتdist2Andes + الارتفاع + جيب(month) وقت معرف المحطة
نماذج MET:
النموذج A: MET ~ الوقتMEI + المسافة إلى البحيرة + المسافة إلى الخط الجبلي + الوقتdist2Andes + الوقتالشرق + الوقتالشمال + الوقت * الارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) وقت معرف المحطة 26650 0.032
النموذج ب: MET ~ الوقتMEI + المسافة إلى البحيرة + المسافة إلى المنحدر + الوقتالمسافة إلى الأنديز + الوقتالشرق + الوقتالشمالية + الوقت*الارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) ٢٦٦٤٣ 0.968
نماذج MMT:
النموذج A: MMT ~ الوقتMEI + dist2lake + الوقتالمسافة إلى الكنتور + الوقتالشرق + الشمال + الزمنالارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) 22726 0.039
النموذج ب: MMT ~ الوقتMEI + المسافة إلى البحيرة + الوقتالمسافة2الميل + الوقتشمال + وقتالارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) 22720 0.961
نماذج MmT:
النموذج A: MmT ~ الوقت*MEI + cos(الشهر) + sin(الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) ٣٥٦٩٨ 0.120
النموذج ب: MmT ~ الوقت * MEI + dist2slope + dist2Andes + northness + VRM + الارتفاع + cos(الشهر) + sin(الشهر) + (1 + الوقت | stationID) ٣٥٦٩٤ 0.880
نماذج MTD:
النموذج A: MTD ~ الوقت*MEI + المسافة إلى البحيرة + المسافة إلى الخطوط الكنتورية + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) ٣٤٥٨٩ 0.070
النموذج ب: MTD ~ الوقت*MEI + dist2slope + cos(الشهر) + sin(الشهر) + ( 1 + الوقت | معرف المحطة) ٣٤٥٨٤ 0.930
نماذج الذكاء الاصطناعي:
النموذج A: الذكاء الاصطناعي ~ الوقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + المسافة إلى الخطوط الكنتورية + الوقتالمسافة إلى الأنديز + الوقتالشرق + الوقتشمال + وقتالارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) + (1 + الوقت | معرف المحطة) 63321 0.022
النموذج ب: الذكاء الاصطناعي ~ الوقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + المسافة إلى المنحدر + الوقت * المسافة إلى الأنديز + الوقتالشرق + الوقتالشمالية + الوقت*الارتفاع + جيب التمام (الشهر) + جيب (الشهر) وقت معرف المحطة 63314 0.978
نموذج Mt: Mt وقتMEI + المسافة إلى البحيرة + الوقتdist2Andes + الاتجاه الشرقي + VRM + الارتفاع + جيب(month) + ( 1 + الوقت معرف المحطة)
نماذج Wb-bs:
النموذج A: Wb-bs وقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + الوقتالمسافة إلى الكنتور + الوقتdist2Andes + الوقتشمال + وقتVRM + الوقت*الارتفاع + شهر شهر وقت معرف المحطة 91511 0.236
النموذج ب: و ب-ب س وقتMEI + الوقتالمسافة إلى البحيرة + الوقتالمسافة2الميل + الوقتdist2Andes + الوقتشمال + زمنVRM + الوقت*الارتفاع شهر + جيب(month) + (1 + الوقت | معرف المحطة) 91509 0.764
MET، متوسط درجة الحرارة البيئية؛ MMT، متوسط درجة الحرارة القصوى؛ MmT، متوسط درجة الحرارة الدنيا؛ EMT، درجة الحرارة القصوى القصوى؛ EmT، درجة الحرارة الدنيا القصوى؛ MTD، فرق درجة الحرارة القصوى؛ ETD، فرق درجة الحرارة القصوى؛ Pt، هطول الأمطار؛ PET، التبخر المحتمل؛ AI، مؤشر الجفاف؛ Mt، مؤشر الأيام الممطرة؛ Wb-bs، مؤشر الميزانية المائية التراكمية؛ dist2lake، المسافة إلى بحيرة تيتيكاكا؛ dist2slope، المسافة إلى المنحدرات التي تزيد عن 15 درجة والتي تمثل تلال الممرات؛ dist2Andes، المسافة إلى المنحدرات التي تزيد عن 25 درجة والتي تشير إلى أكثر المنحدرات حدة في سلسلة جبال الأنديز الشرقية.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.t005
القرب من التلال الصغيرة القريبة من محطات الأرصاد الجوية (الشكل 4ب و4د)، بينما زادت سعة درجة الحرارة كلما ابتعدنا عن الارتفاعات المذكورة (الشكل 4هـ). كانت درجة الحرارة مرتبطة إيجابياً بالاتجاه نحو الشمال ومرتبطاً سلبياً بالارتفاع (الشكل 4ب و4ج و4د).
كان الارتفاع طويل الأمد في متوسط ​​درجات الحرارة والحد الأقصى أكبر عند القيم المتناقصة لمؤشر النينيو (الشكل 5ب و5ج)، بينما زادت درجات الحرارة الدنيا مع انخفاض قيم مؤشر النينيو لكنها انخفضت عندما زادت قيم المؤشر (الشكل 5د). فيما يتعلق بمتوسط ​​درجات الحرارة، كانت تقلباته على المدى الطويل أكبر في قرب سلسلة جبال الأنديز الشرقية ومع التعرض الشمالي والغربي (الشكل 5ب). على المدى الطويل، كانت سعة درجات الحرارة مرتبطة إيجابياً بقيم مؤشر النينيو (الشكل 5هـ).
الشكل 4. مخططات معاملات النموذج التي تظهر تأثير الميزات الفيزيائية و ظاهرة النينيو – oscillation الجنوبية (ENSO) على العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي. المصطلحات (محور y) تتوافق مع تلك الموجودة في أفضل النماذج التقريبية. يعرض محور x معاملات النموذج. النقاط تشير إلى المتوسطات وأشرطة الخطأ. فترات الثقة؛ النقاط المملوءة تمثل معاملات ذات دلالة إحصائية (<0.05) والنقاط الفارغة تمثل معاملات غير دالة. المعامل الذي يتداخل مع 0 يدل على تأثير محايد. المعاملات و تشير إلى الآثار السلبية والإيجابية، على التوالي.
زاد مؤشر الجفاف بشكل ملحوظ خلال الفترة التي تم تقييمها (الشكل 4f). يظهر هذا المؤشر ارتباطًا إيجابيًا مع MEI، ومع المسافة من بحيرة تيتيكاكا ومع الاتجاه نحو الشمال (الشكل 4f). ينخفض كلما ابتعدنا عن الارتفاعات الداخلية ومع زيادة الارتفاعات (الشكل 4f). إن الزيادة طويلة الأمد في مؤشر الجفاف أكثر وضوحًا عند القيم المنخفضة لـ MEI، بالقرب من سلسلة جبال الأنديز الشرقية، مع تعرض شمالي وغربي، وعند ارتفاعات أقل (الشكل 5f).
فيما يتعلق بمؤشرات التنبؤ المناخي، لا يظهر تغير طويل الأمد في المجموعة الأولى من النماذج (الشكل 4g و 4h). كلا مؤشري التنبؤ يظهران ارتباطًا سلبيًا كبيرًا مع MEI و VRM (الشكل 4g و 4h). علاوة على ذلك، يظهر مؤشر Mt ارتباطًا سلبيًا مع المسافة من بحيرة تيتيكاكا والاتجاه الشرقي، ويزداد عند الارتفاعات الأعلى (الشكل 4g). على الرغم من عدم ظهور تغير طويل الأمد في المجموعة الأولى من النماذج، إلا أن كلا مؤشري التنبؤ المناخي انخفضا على المدى الطويل مع زيادة قيم MEI. على المدى الطويل، زاد مؤشر Mt في قرب سلسلة جبال الأنديز الشرقية، لكنه انخفض بعيدًا عنها (الشكل 5g).

4. المناقشة

تعقيد انتقال الفاسيوليازيس ]، العواقب طويلة الأمد الشديدة ولكن عادة ما يتم تجاهلها لعدواها المزمنة [4-6]، والتدهور الملحوظ في مستوى معيشة السكان المتأثرين [12]، دفعت إلى تنفيذ علاجات ضخمة ضمن استراتيجيات العلاج الوقائي المكملة بنهج الصحة الواحدة لمعالجة الوضع الحرج لمنطقة الفاسيوليازيس البشرية والحيوانية المفرطة الوبائية في الشمال
الشكل 5. مخططات معاملات النموذج التي تظهر التأثير طويل الأمد للميزات الفيزيائية و ظاهرة النينيو – oscillation الجنوبية (ENSO) على العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي. المصطلحات (محور y) تتوافق مع تلك الموجودة في أفضل النماذج التقريبية. يعرض محور x معاملات النموذج. النقاط تشير إلى المتوسطات وأشرطة الخطأ. فترات الثقة؛ النقاط المملوءة تمثل معاملات ذات دلالة إحصائية (<0.05) والنقاط الفارغة تمثل معاملات غير دالة. المعامل الذي يتداخل مع 0 يدل على تأثير محايد. المعاملات و تشير إلى الآثار السلبية والإيجابية، على التوالي.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g005
المرتفعات البوليفية. من أجل المساهمة في هذا العمل متعدد التخصصات في الصحة الواحدة، تشكل هذه الدراسة جهداً غير مسبوق لتحليل تأثير الجغرافيا على التطور طويل الأمد للعوامل المناخية وتأثيرها على انتقال الفاسيولياز، مع التركيز بشكل خاص على هذه المنطقة الوبائية العالية الارتفاع.
تتعلق التأثيرات القوية للعوامل التي تم تحليلها هنا على انتقال الفاسيوليازيس بخصائص دورة حياة F. hepatica. باختصار، تعتمد دورة حياة هذا الطفيل بشكل كبير على الميزات البيئية وتتطلب بشكل رئيسي (ط) درجات حرارة تزيد عن 10 تمكين تطوير ونضوج مراحل حياتها الحرة وداخل الرخويات [55،56] وتكاثر قواقع الليمنايد [57،58]، و (ii) وجود مجموعات مياه عذبة مناسبة تسمح ببقاء قواقع الليمنايد والميتاسيركاريا المحاطة بالكيس المعدي [17،54].

4.1. موسمية العوامل المناخية

يلاحظ نمط موسمي واضح في هطول الأمطار، مع موسم رطب يتركز في يناير ويمتد من نوفمبر إلى أبريل [59،60]، ويرتبط بشكل أساسي بالتغيرات في الرياح الأفقية في الطبقة المتوسطة والعليا من الغلاف الجوي فوق جبال الأنديز الوسطى [61]. من ناحية أخرى، فإن الموسمية أقل وضوحًا في درجة الحرارة. درجات الحرارة القصوى لها دورة سنوية ضعيفة فقط، بينما تظهر درجات الحرارة الدنيا دورة سنوية أكثر وضوحًا [60]. يبدو أن هذا التغير الموسمي المعتدل في درجة الحرارة مرتبط بحقيقة أن الإشعاع الشمسي يتغير أقل من من الشتاء إلى الصيف [61]. نظرًا لأن حساب مؤشرات التنبؤ المناخي للفاسيوليازيس يعتمد على هطول الأمطار، فإن الموسمية واضحة. ومع ذلك، يجب أن يؤخذ في الاعتبار أن انتقال الفاسيوليازيس في هذه المنطقة عالية الارتفاع ذات الانتشار العالي لا يعتمد فقط على
تعتمد على هطول الأمطار، ولكن بشكل كبير على توفر مصادر المياه الدائمة [17،54]. وبالتالي، يبدو أن درجة الحرارة هي عامل أكثر أهمية من هطول الأمطار. في الواقع، عند تحليل مؤشرات توقع الفاسيولياز (أي، القيمة القصوى الشهرية والقيم السنوية المتوسطة المتراكمة على مدار عام كامل)، يتم تجاوز عتبة الانتقال، ويتم تقريبا مضاعفتها، في كل موقع تقريباً، مما يشير إلى أن الانتقال ممكن طوال العام بأكمله.

4.2. المسافة من بحيرة تيتيكاكا

كما تم تسليط الضوء عليه سابقًا [17]، فإن المسافة إلى بحيرة تيتيكاكا تؤثر على بعض العوامل المناخية المدروسة. كما هو متوقع بسبب تأثير القارية لجسم مائي كبير قريب [62]، فإن القرب من بحيرة تيتيكاكا يؤثر على سجلات درجات الحرارة، مما يخفف من متوسط ​​ودرجة الحرارة القصوى في المناطق التي تقع تحت تأثيرها. وبالتالي، فإن المناطق البعيدة عن البحيرة تظهر درجات حرارة أعلى. وقد تم الإبلاغ عن ذلك سابقًا [59]، وتم وصف تأثير مشابه في المناطق القريبة من بحيرة ميتشيغان، الولايات المتحدة الأمريكية [63]، حيث تم الإبلاغ عن أن القرب من البحيرة له تأثير تبريدي في الصيف وتأثير تدفئة في الشتاء على درجة الحرارة القصوى اليومية. على الرغم من أنه تم الإبلاغ عن تأثير تدفئة على درجة الحرارة الدنيا للمناطق الأقرب إلى بحيرة تيتيكاكا (كما يتضح من نسبة أيام الصقيع) [60]، وجدنا أن درجات الحرارة الدنيا لا تتأثر بقربها من بحيرة تيتيكاكا (توافقًا مع النتائج المتعلقة ببحيرة ميتشيغان بواسطة إيم وآخرون [63]). ومع ذلك، يجب أن يؤخذ في الاعتبار أن درجات الحرارة القصوى الأعلى تؤدي إلى زيادة في التبخر والنتح، وبالتالي، فإن مؤشر الجفاف يزداد مع المسافة من بحيرة تيتيكاكا، وهناك فترة أقصر لبقاء المصادر المؤقتة للمياه في المناطق البعيدة عن بحيرة تيتيكاكا. على أي حال، لا يبدو أن مؤشرات توقع الفاسيولياز تتأثر بالمسافة إلى بحيرة تيتيكاكا.

4.3. القرب من التلال الأقرب

على الرغم من عدم وجود أنماط جغرافية واضحة في التوزيع المكاني لدرجات الحرارة الدنيا في الألتبلانو في بوليفيا وبيرو [26]، وجدنا أن درجات الحرارة الدنيا مرتبطة بقربها من التلال. تلك المناطق البعيدة عن التلال تظهر درجات حرارة متوسطة ودنيا أقل وفروق درجات حرارة أوسع. لقد تم الإشارة بالفعل إلى تأثير هذه العوامل المحلية والميكروكليمات على حجم وتطور درجات الحرارة الدنيا في الألتبلانو في بوليفيا وبيرو [26]. على الرغم من أن القرب من التلال ليس له تأثير على مؤشرات التنبؤ المناخي للفاسيوليازيس، إلا أنه من المتوقع أن يكون له تأثير إيجابي على الانتقال. قد تعزز درجات الحرارة المتوسطة والدنيا الأعلى ونطاق درجات الحرارة الأضيق في قرب التلال نشاط تجمعات اللينمائيات، مما يفضل تكاثرها وبقائها. علاوة على ذلك، قد تعزز هذه الزيادات في درجات الحرارة أيضًا معدل نضوج المراحل التطورية لـ . الكبدية.

4.4. المسافة من سلسلة جبال الأنديز الشرقية

تشير تحليلاتنا إلى أن المسافة من سلسلة جبال الأنديز الشرقية ليست لها تأثير حاسم على العوامل المناخية الكبرى التي تم تقييمها، ولا على مؤشرات التنبؤ المناخي، في منطقة الفاسيوليازيس البشرية الهايبر إنديميك. إن عدم وجود ارتباط مع القرب من سلسلة جبال الأنديز الشرقية يشير إلى أن الاختلافات المحلية والإقليمية القوية في المناخ المنسوبة إلى وجود جبال الأنديز قد تعزى إلى الارتفاع وبالتالي إلى الانحدارات المتزايدة لقدم الجبال الخاصة بهذه السلسلة (انظر أدناه). ومع ذلك، فإن القرب من سلسلة جبال الأنديز الشرقية له تأثير حاسم عند النظر في تأثيره على توفر مصادر مختلفة من المياه الدائمة التي تمكن من انتقال الفاسيوليازيس، كما تم تسليط الضوء عليه سابقًا.

4.5. الميزات الطبوغرافية

في منطقة الفاسيوليازيس الوبائية العالية في هضبة بوليفيا الشمالية، يؤثر الارتفاع المتزايد بشكل إيجابي على هطول الأمطار ويؤدي منطقيًا إلى تأثير سلبي على درجة الحرارة. وهذا يعني أن الأمطار تزداد ودرجة الحرارة تنخفض عند الارتفاعات العالية. وهذا يتماشى مع ما هو معروف عن تقلب المناخ في الارتفاعات العالية: (1) المواقع ذات الارتفاعات العالية تتأثر بالرفع الأوروجرافي الناتج عن الجبال أو عدم الاستقرار الحراري الذي يؤدي إلى زيادة هطول الأمطار على المستوى الإقليمي، و(2) تنخفض درجة الحرارة مع الارتفاع بمعدل يقارب كم، على الرغم من أن هذا متغير.
وجدنا أن درجة الحرارة ومؤشر الجفاف يظهران ارتباطًا إيجابيًا مع الاتجاه الشمالي. يتم اشتقاق الاتجاه الشمالي من ميزات التضاريس مثل الاتجاه والانحدار. في نصف الكرة الشمالي، تتوافق قيمة الاتجاه الشمالي القريبة من 1 مع تعرض شمالي على منحدر عمودي (أي، منحدر يتعرض لقدر ضئيل جدًا من الإشعاع الشمسي)، بينما تتوافق القيمة القريبة من -1 مع منحدر جنوبي شديد الانحدار، يتعرض لقدر كبير من الإشعاع الشمسي. من المتوقع وجود ارتباط عكسي مع الإشعاع الشمسي في نصف الكرة الجنوبي: إشعاع شمسي أعلى مع قيمة اتجاه شمالي تبلغ 1 وكمية أقل عندما تصل قيمة الاتجاه الشمالي إلى -1. تشير نتائجنا إلى أن درجة الحرارة والجفاف تزداد مع زيادة قيم الاتجاه الشمالي، مما يعني أن التعرض الشمالي يعزز العوامل المناخية المذكورة. نظرًا لأن بوليفيا تقع في نصف الكرة الجنوبي، فمن المحتمل أن يكون ذلك بسبب زيادة الإشعاع الشمسي في المنحدرات التي تواجه الشمال بشكل رئيسي.
تشير نتائجنا إلى أن حجم مؤشرات التنبؤ المناخي قد انخفض مع زيادة قيم مؤشر تنوع التضاريس (VRM). يُعتبر مؤشر VRM مقياسًا لملف التضاريس وتنوع السطح، وي quantifies التباين المحلي في الانحدار [65]، ويتراوح من 0 في المناطق المسطحة إلى 1 في المناطق الوعرة [45]. وهذا يشير إلى أن التضاريس المسطحة والمتجانسة قد تعزز من انتقال داء الفاسيوليات، سواء بسبب زيادة درجات الحرارة أو من خلال تيسير وجود تجمعات المياه العذبة.

4.6. تأثير ظاهرة النينيو – oscillation الجنوبية (ENSO)

تشير النتائج التي تم الحصول عليها إلى أن مؤشر النينيو المتعدد المتغيرات (MEI) يظهر ارتباطًا إيجابيًا كبيرًا مع متوسط ​​درجات الحرارة ودرجات الحرارة القصوى، وسعة درجات الحرارة ومؤشر الجفاف، ولكن ارتباطًا سلبيًا مع هطول الأمطار ودرجات الحرارة الدنيا. وهذا يعني أن تلك الفترات التي تتميز بظاهرة النينيو (قيم MEI التي تتجاوز) ) سيؤدي إلى ظروف مناخية أكثر جفافًا وحرارة في منطقة الفاسيوليازيس البشرية الهايبر إنديميك، مع زيادة في التبخر والنتح. وعلى العكس، فإن الفترات الموصوفة بأنها لا نينيا (قيم MEI أقل من سوف يؤدي ذلك إلى ظروف مناخية أكثر مطرًا ولكن أبرد في المنطقة. تتفق هذه النتائج مع الرأي التقليدي لعلاقات ENSO-الهطول في عدد من الدراسات، التي خلصت إلى أن سنوات النينيو (المرحلة الدافئة من ENSO) تميل إلى أن تكون جافة، بينما ترتبط سنوات اللانينا (المرحلة الباردة من ENSO) غالبًا بظروف رطبة في الألتبلانو (على سبيل المثال، [61،66،67]). ومع ذلك، تم وصف نتائج معاكسة، حيث أظهرت محطات الأرصاد الجوية الواقعة بالقرب من بحيرة تيتيكاكا وفي مرتفعات بوليفيا الشمالية الشرقية المزيد من الأيام الرطبة، والمزيد من الأيام الرطبة جدًا، والانحرافات الإيجابية في الهطول السنوي، والانحرافات الإيجابية في الهطول الموسمي خلال سنوات النينيو مقارنةً بسنوات اللانينا [68]. يجب أخذ هذه النتائج بعين الاعتبار بعناية، نظرًا للتعقيد العالي لظاهرة ENSO الذي يتضح من استخدام مقاييس مختلفة للاهتزاز الجنوبي (نينو 1+2، نينو 3، نينو 4، نينو 3+4، MEI) التي تظهر اختلافات مهمة، وتأثيرات متناقضة في مناطق مختلفة من أمريكا الجنوبية [26،69،70].
فيما يتعلق بنقل الفاسيولياز، تشير العلاقة السلبية بين مؤشر البيئة المناخية (MEI) ومؤشرات التنبؤ المناخي إلى أن ظاهرة النينيو ستقلل من خطر النقل، بينما قد تزيد ظاهرة اللانينيا من هذا الخطر. ومع ذلك، قد يحدث العكس. عندما تتعرض الماشية لظروف أكثر جفافًا، ستعتمد على مصادر المياه المتبقية المتاحة، والتي من المحتمل أن تكون مأهولة.
لذلك، قد تصبح بؤر الانتقال مركزة مما يسهل انتقال المرض بسبب الحاجة لكل من البشر والماشية للاعتماد على نفس المصادر القليلة من المياه العذبة. وقد تم وصف مثل هذا الوضع بالفعل لمرض الفاسيوليازيس البشري في الأرجنتين. علاوة على ذلك، نظرًا لوجود اللينمايد في ظروف تضمن انتقال الفاسيوليازيس، فإن المراحل التطورية لدودة الكبد، اعتمادًا على الميزات البيئية، من المحتمل أن تستفيد من ارتفاع درجات الحرارة.

4.7. تأثير الميزات الفيزيائية على التغيرات طويلة الأمد في العوامل المناخية ومؤشرات التنبؤ المناخي

بالإضافة إلى الآثار التي تم مناقشتها بالفعل، فإن بعض الميزات الفيزيائية الجغرافية التي تم تحليلها في هذه الدراسة لها تأثيرات بسبب التطور طويل الأمد لتغير المناخ [25]. على الرغم من أن هطول الأمطار أظهر انخفاضًا عامًا خلال العقود الأخيرة في معظم منطقة الفاسيوليازيس الهايبر إنديميك في هضبة بوليفيا الشمالية [25]، إلا أن هذا النمط لم يثبت أنه متجانس. تظهر نتائجنا اتجاهًا سلبيًا مع مرور الوقت بعيدًا عن سلسلة جبال الأنديز الشرقية، ولكن اتجاهًا إيجابيًا بالقرب منها. علاوة على ذلك، فإن حجم عملية الاحترار [25] أكبر بالقرب من سلسلة جبال الأنديز الشرقية وفي المناطق التي تعرضت شمالًا وغربًا، وهو ما يترافق مع زيادة في الجفاف.
على المدى الطويل، يتم تعزيز تأثير ظاهرة النينيو والنينيا على هطول الأمطار ودرجات الحرارة الدنيا، مما يقوي تأثيرها نحو قيم أكثر تطرفًا. من ناحية أخرى، كان الارتفاع على المدى الطويل في متوسط ودرجات الحرارة القصوى أكثر وضوحًا مع القيم السلبية لمؤشر النينيو والنينيا، مما يعني أن عملية الاحترار كانت أكبر خلال أحداث لا نينيا مقارنة بأحداث النينيو. هذه النتائج تتماشى مع الأدلة على زيادة تقلبات النينيو والنينيا منذ الخمسينيات، والتي من المتوقع أن تزداد تحت تأثير الاحتباس الحراري.

5. ملاحظات ختامية

بشكل عام، كشفت نتائج هذه الدراسة عن خصائص مناخية متباينة بشكل ملحوظ في جميع أنحاء المنطقة المتوطنة، على الرغم من التجانس الفيزيائي الظاهر لممرات السهول المتوطنة. يتأثر هذا النمط غير المنتظم بالميزات الفيزيائية مثل الارتفاع، والتلال الداخلية، والقرب من بحيرة تيتيكاكا، وظاهرة النينيو- oscillation الجنوبية. تسلط هذه النتائج الضوء على أهمية أخذ الميزات الفيزيائية في الاعتبار خارج المنطقة المتوطنة ولكن المجاورة، وهو جانب عادة ما لا يؤخذ في الاعتبار في الدراسات التي تتناول تأثيرات المناخ وتغير المناخ على الفاسيوليازيس البشرية والحيوانية. يظهر أن المنطقة المتوطنة قد تتطور مناخياً بشكل مختلف في مناطقها الداخلية المختلفة ويؤكد على الحاجة إلى المراقبة المستمرة لتقييم ما إذا كان ينبغي تعديل تدابير السيطرة وفقاً لذلك.

شكر وتقدير

يرغب المؤلفون في التعبير عن امتنانهم للسلطات في بوليفيا ومقر منظمة الصحة العالمية لتعاونهم الذي جعل الأنشطة الموصوفة في هذه المقالة ممكنة. تم إجراء دراسات هذه المقالة في إطار المبادرة العالمية لمنظمة الصحة العالمية ضد الفاسيوليازيس البشرية (مقر منظمة الصحة العالمية، جنيف، سويسرا).

مساهمات المؤلفين

التصور: بابلو فرناندو كويرفو، ماريا دولوريس بارغيس، سانتياغو ماس-كوم.
تنسيق البيانات: بابلو فرناندو كويرفو، باتريسيو أرتيغاز.
التحليل الرسمي: بابلو فرناندو كويرفو.
الحصول على التمويل: بابلو فرناندو كويرفو، ماريا دولوريس بارغيس، سانتياغو ماس-كوم.
المنهجية: بابلو فرناندو كويرفو، باتريسيو أرتيغاز.
الإشراف: ماريا دولوريس بارغيس، سانتياغو ماس-كوم.
الكتابة – المسودة الأصلية: بابلو فرناندو كويرفو.
الكتابة – المراجعة والتحرير: بابلو فرناندو كويرفو، ماريا دولوريس بارغيس، باتريسيو أرتيغاز، باولا بوشون، رينيه أنجلز، سانتياغو ماس-كوم.

References

  1. Hayward AD, Skuce PJ, McNeilly TN. The influence of liver fluke infection on production in sheep and cattle: a meta-analysis. Int J Parasitol. 2021;51(11):913-24. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2021.02.006 PMID: 33901437
  2. Van De N, Minh PN, Le TH, Dung DT, Duong TT, Tuan BV, et al. A multidisciplinary analysis of over 53,000 fascioliasis patients along the 1995-2019 countrywide spread in Vietnam defines a new epidemiological baseline for One Health approaches. One Health. 2024;19:100869. https://doi. org/10.1016/j.onehlt.2024.100869 PMID: 39220760
  3. Mas-Coma S, Bargues MD, Valero MA. Diagnosis of human fascioliasis by stool and blood techniques: update for the present global scenario. Parasitology. 2014;141(14):1918-46. https://doi. org/10.1017/S0031182014000869 PMID: 25077569
  4. Mas-Coma S, Agramunt VH, Valero MA. Neurological and ocular fascioliasis in humans. Adv Parasitol. 2014;84:27-149. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-800099-1.00002-8 PMID: 24480313
  5. González-Miguel J, Valero MA, Reguera-Gomez M, Mas-Bargues C, Bargues MD, Simón F, et al. Numerous Fasciola plasminogen-binding proteins may underlie blood-brain barrier leakage and explain neurological disorder complexity and heterogeneity in the acute and chronic phases of human fascioliasis. Parasitology. 2019;146(3):284-98. https://doi.org/10.1017/S0031182018001464 PMID: 30246668
  6. Rondelaud D, Dreyfuss G, Vignoles P. Clinical and biological abnormalities in patients after fasciolosis treatment. Med Mal Infect. 2006;36(9):466-8. https://doi.org/10.1016/j.medmal.2006.07.018 PMID: 17030486
  7. Dalton JP, Robinson MW, Mulcahy G, O’Neill SM, Donnelly S. Immunomodulatory molecules of Fasciola hepatica: candidates for both vaccine and immunotherapeutic development. Vet Parasitol. 2013;195(3-4):272-85. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2013.04.008 PMID: 23623183
  8. Gironès N, Valero MA, García-Bodelón MA, Chico-Calero I, Punzón C, Fresno M, et al. Immune suppression in advanced chronic fascioliasis: an experimental study in a rat model. J Infect Dis. 2007;195(10):1504-12. https://doi.org/10.1086/514822 PMID: 17436231
  9. Aldridge A, O’Neill SM. Fasciola hepatica tegumental antigens induce anergic like T cells via dendritic cells in a mannose receptor dependent manner. Eur J Immunol. 2016; 46(5):1180-92. https://doi. org/10.1002/eji.201545905
  10. Esteban JG, Flores A, Aguirre C, Strauss W, Angles R, Mas-Coma S. Presence of very high prevalence and intensity of infection with Fasciola hepatica among Aymara children from the Northern Bolivian Altiplano. Acta Trop. 1997;66(1):1-14. https://doi.org/10.1016/s0001-706x(97)00669-4 PMID: 9177091
  11. Esteban JG, Flores A, Angles R, Strauss W, Aguirre C, Mas-Coma S. A population-based coprological study of human fascioliasis in a hyperendemic area of the Bolivian Altiplano. Trop Med Int Health. 1997;2(7):695-9. https://doi.org/10.1046/j.1365-3156.1997.d01-356.x PMID: 9270738
  12. Mas-Coma S. Human fascioliasis emergence risks in developed countries: from individual patients and small epidemics to climate and global change impacts. Enferm Infecc Microbiol Clin (Engl Ed). 2020;38(6):253-6. https://doi.org/10.1016/j.eimc.2020.01.014 PMID: 32107024
  13. World Health Organization. Sustaining the drive to overcome the global impact of neglected tropical diseases. Department of Control of Neglected Tropical Diseases. Geneva, Switzerland: World Health Organization; 2013 [cited 2024 Sept 6]. p. 128. Available from: https://iris.who.int/handle/10665/77950
  14. World Health Organization. Ending the neglect to attain the Sustainable Development Goals. A Road Map for Neglected Tropical Diseases 2021-2030. Geneva, Switzerland: World Health Organization; 2020 [cited 2024 Sept 6]. p. 1-47. Available from: https://iris.who.int/handle/10665/338565
  15. World Health Organization. Ending the neglect to attain the Sustainable Development Goals. One Health companion document to the Neglected Tropical Diseases Road Map 2021-2030. Draft for Public Consultation (updated 19 October 2021). Geneva, Switzerland: World Health Organization;
2021 [cited 2024 Sept 6]. p. 23. Available from: https://cdn.who.int/media/docs/default-source/ntds/ rabies/online-public-consultation.-one-health-companion-document/draft-for-public-consultation-one-health-companion-document-for-ntd-road-map.pdf
16. Hillyer GV, Soler de Galanes M, Rodriguez-Perez J, Bjorland J, Silva de Lagrava M, Ramirez Guzman S, et al. Use of the Falcon assay screening test-enzyme-linked immunosorbent assay (FAST-ELISA) and the enzyme-linked immunoelectrotransfer blot (EITB) to determine the prevalence of human fascioliasis in the Bolivian Altiplano. Am J Trop Med Hyg. 1992;46(5):603-9. https://doi.org/10.4269/ ajtmh.1992.46.603 PMID: 1599055
17. Mas-Coma S, Anglés R, Esteban JG, Bargues MD, Buchon P, Franken M, et al. The Northern Bolivian Altiplano: a region highly endemic for human fascioliasis. Trop Med Int Health. 1999;4(6):454-67. https://doi.org/10.1046/j.1365-3156.1999.00418.x PMID: 10444322
18. Esteban JG, Flores A, Angles R, Mas-Coma S. High endemicity of human fascioliasis between Lake Titicaca and La Paz valley, Bolivia. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1999;93(2):151-6. https://doi. org/10.1016/s0035-9203(99)90289-4 PMID: 10450437
19. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. One Health for fascioliasis control in human endemic areas. Trends Parasitol. 2023;39(8):650-67. https://doi.org/10.1016/j.pt.2023.05.009 PMID: 37385922
20. Valero MA, Periago MV, Pérez-Crespo I, Angles R, Villegas F, Aguirre C, et al. Field evaluation of a coproantigen detection test for fascioliasis diagnosis and surveillance in human hyperendemic areas of Andean countries. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(9):e1812. https://doi.org/10.1371/journal. pntd. 0001812 PMID: 23029575
21. Mas-Coma S, Funatsu IR, Bargues MD. Fasciola hepatica and lymnaeid snails occurring at very high altitude in South America. Parasitology. 2001;123(Suppl 7):S115-27. https://doi.org/10.1017/ s0031182001008034 PMID: 11769277
22. Bargues MD, Artigas P, Angles R, Osca D, Duran P, Buchon P, et al. Genetic uniformity, geographical spread and anthropogenic habitat modifications of lymnaeid vectors found in a One Health initiative in the highest human fascioliasis hyperendemic of the Bolivian Altiplano. Parasit Vectors. 2020;13(1):171. https://doi.org/10.1186/s13071-020-04045-x PMID: 32252808
23. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Human and animal fascioliasis: origins and worldwide evolving scenario. Clin Microbiol Rev. 2022;35(4):e0008819. https://doi.org/10.1128/cmr.00088-19 PMID: 36468877
24. Villegas F, Angles R, Barrientos R, Barrios G, Valero MA, Hamed K, et al. Administration of triclabendazole is safe and effective in controlling fascioliasis in an endemic community of the Bolivian Altiplano. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(8):e1720. https://doi.org/10.1371/journal.pntd. 0001720 PMID: 22880138
25. Cuervo PF, Bargues MD, Artigas P, Buchon P, Angles R, Mas-Coma S. Global warming induced spread of the highest human fascioliasis hyperendemic area. Parasit Vectors. 2024;17(1):434. https:// doi.org/10.1186/s13071-024-06514-z PMID: 39434158
26. López-Moreno JI, Morán-Tejeda E, Vicente-Serrano SM, Bazo J, Azorin-Molina C, Revuelto J, et al. Recent temperature variability and change in the Altiplano of Bolivia and Peru. Int J Climatol. 2015;36(4):1773-96. https://doi.org/10.1002/joc. 4459
27. Angles R, Buchon P, Valero MA, Bargues MD, Mas-Coma S. One health action against human fascioliasis in the bolivian altiplano: food, water, housing, behavioural traditions, social aspects, and livestock management linked to disease transmission and infection sources. Int J Environ Res Public Health. 2022;19(3):1120. https://doi.org/10.3390/ijerph19031120 PMID: 35162146
28. Fuentes MV, Valero MA, Bargues MD, Esteban JG, Angles R, Mas-Coma S. Analysis of climatic data and forecast indices for human fascioliasis at very high altitude. Ann Trop Med Parasitol. 1999;93(8):835-50. https://doi.org/10.1080/00034983.1999.11813491
29. Hintze JL, Nelson RD. Violin plots: a box plot-density trace synergism. Am Statist. 1998;52(2):181-4. https://doi.org/10.1080/00031305.1998.10480559
30. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Effects of climate change on animal and zoonotic helminthiases. Rev Sci Tech Off Int Epizoot 2008;27(2):443-57. https://doi.org/10.20506/rst.27.2.1822
31. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Climate change effects on trematodiases, with emphasis on zoonotic fascioliasis and schistosomiasis. Vet Parasitol. 2009;163(4):264-80. https://doi.org/10.1016/j. vetpar.2009.03.024 PMID: 19375233
32. Ollerenshaw CB, Rowlands WT. A method of forecasting the incidence of fascioliasis in Anglesey. Vet Rec. 1959;71:591-8.
33. Ollerenshaw CB. Quelques aspects des relations entre le climat et l’incidence de la fasciolose en Europe. Cah Med Vet. 1971;40:303-19.
34. Ollerenshaw CB. A comment on the epidemiology of Fasciola hepatica in Italy. Ann Fac Med Veterin Torino. 1973;20:83-121.
35. Malone JB, Williams TE, Muller RA, Geaghan JP, Loyacano AF. Fascioliasis in cattle in Louisiana: development of a system to predict disease risk by climate, using the Thornthwaite water budget. Am J Vet Res. 1987;48(7):1167-70. PMID: 3631704
36. Malone JB, Gommes R, Hansen J, Yilma JM, Slingenberg J, Snijders F, et al. A geographic information system on the potential distribution and abundance of Fasciola hepatica and F. gigantica in east Africa based on Food and Agriculture Organization databases. Vet Parasitol. 1998;78(2):87-101. https://doi.org/10.1016/s0304-4017(98)00137-x PMID: 9735915
37. Kendall S, McCullough F. The emergence of the cercariae of Fasciola hepatica from the snail Limnaea truncatula. J Helminthol. 1951;25(1-2):77-92.
38. Leimbacher F. Ecology and control of parasite stages in external environment. III. An ecological approach to the control of fascioliasis in France. In: Slusarski W, editor. Review of advances in parasitology. Polish Scientific Publishers; 1981. p. 531-8.
39. Schreiber D. A comparative examination of threshold values for dry months, taking the situation of Kenya as an example. Appl Geogr Dev. 1981;17:29-45.
40. Fuentes M, Malone J. Development of a forecast system for fasciolosis in central Chile using remote sensing and climatic data in a geographic information system. Res Rev Parasitol. 1999;59(3-4):129-34.
41. Afshan K, Fortes-Lima CA, Artigas P, Valero AM, Qayyum M, Mas-Coma S. Impact of climate change and man-made irrigation systems on the transmission risk, long-term trend and seasonality of human and animal fascioliasis in Pakistan. Geospat Health. 2014;8(2):317-34. https://doi.org/10.4081/ gh.2014.22 PMID: 24893010
42. Yilma JM, Malone JB. A geographic information system forecast model for strategic control of fasciolosis in Ethiopia. Vet Parasitol. 1998;78(2):103-27. https://doi.org/10.1016/s0304-4017(98)00136-8 PMID: 9735916
43. Mazzarella A, Giuliacci A, Liritzis I. On the 60-month cycle of multivariate ENSO index. Theor Appl Climatol. 2009;100(1-2):23-7. https://doi.org/10.1007/s00704-009-0159-0
44. Messager ML, Lehner B, Grill G, Nedeva I, Schmitt O. Estimating the volume and age of water stored in global lakes using a geo-statistical approach. Nat Commun. 2016;7:13603. https://doi.org/10.1038/ ncomms13603 PMID: 27976671
45. Amatulli G, Domisch S, Tuanmu M-N, Parmentier B, Ranipeta A, Malczyk J, et al. A suite of global, cross-scale topographic variables for environmental and biodiversity modeling. Sci Data. 2018;5:180040. https://doi.org/10.1038/sdata.2018.40 PMID: 29557978
46. Diggle P. Time series: a biostatistical introduction. Oxford, UK: Clarendon Press; 1990.
47. Quinn GP, Keough MJ. Experimental design and data analysis for biologists. 1st ed. Cambridge University Press; 2002.
48. Bolker BM, Brooks ME, Clark CJ, Geange SW, Poulsen JR, Stevens MHH, et al. Generalized linear mixed models: a practical guide for ecology and evolution. Trends Ecol Evol. 2009;24(3):127-35. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.10.008
49. Mas-Coma S, Bargues MD, Valero MA. Human fascioliasis infection sources, their diversity, incidence factors, analytical methods and prevention measures. Parasitol. 2018;145(13):1665-99. https://doi. org/10.1017/s0031182018000914
50. Mas-Coma S, Buchon P, Funatsu IR, Angles R, Artigas P, Valero MA, et al. Sheep and cattle reservoirs in the highest human fascioliasis hyperendemic area: experimental transmission capacity, field epidemiology, and control within a One Health Initiative in Bolivia. Front Vet Sci. 2020;7:583204. https://doi.org/10.3389/fvets.2020.583204 PMID: 33195605
51. Mas-Coma S, Buchon P, Funatsu IR, Angles R, Mas-Bargues C, Artigas P, et al. Donkey fascioliasis within a One Health control action: transmission capacity, field epidemiology, and reservoir role in a human hyperendemic area. Front Vet Sci. 2020;7:591384. https://doi.org/10.3389/fvets.2020.591384 PMID: 33251272
52. Mas-Coma S, Cafrune MM, Funatsu IR, Mangold AJ, Angles R, Buchon P, et al. Fascioliasis in Llama, Lama glama, in Andean Endemic Areas: experimental transmission capacity by the high altitude snail vector Galba truncatula and epidemiological analysis of its reservoir role. Animals. 2021;11(9):2693. https://doi.org/10.3390/ani11092693 PMID: 34573658
53. Mas-Coma S, Funatsu IR, Angles R, Buchon P, Mas-Bargues C, Artigas P, et al. Domestic pig prioritized in one health action against fascioliasis in human endemic areas: experimental assessment of
transmission capacity and epidemiological evaluation of reservoir role. One Health. 2021;13:100249. https://doi.org/10.1016/j.onehlt.2021.100249 PMID: 33997234
54. Bargues MD, Angles R, Coello J, Artigas P, Funatsu IR, Cuervo PF, et al. One Health initiative in the Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area: Lymnaeid biology, population dynamics, microecology and climatic factor influences. Rev Bras Parasitol Vet. 2021;30(2):e025620. https://doi. org/10.1590/S1984-29612021014 PMID: 34076053
55. Kendall SB. The life story of Lymnaea truncatula under laboratory conditions. J Helminthol. 1953;27(1-2):17-28.
56. Pantelouris EM. Environmental influences on the life-cycle of the Liver-Fluke, Fasciola hepatica L. Ir Nat J. 1963;14(5):94-7. [cited 2024 Sept 6]. Available from: https://www.jstor.org/stable/25534881
57. Hodasi JK. The effects of low temperature on Lymnaea truncatula. Z Parasitenkd. 1976;48(3-4):2816. https://doi.org/10.1007/BF00380403 PMID: 1258528
58. Dube A, Kalinda C, Manyangadze T, Mindu T, Chimbari MJ. Effects of temperature on the life history traits of intermediate host snails of fascioliasis: a systematic review. PLoS Negl Trop Dis. 2023;17(12):e0011812. https://doi.org/10.1371/journal.pntd. 0011812 PMID: 38048345
59. Roche MA, Bourges J, Cortes J, Mattos R. Climatology and hydrology. In: Dejoux C, Iltis A, editors. Lake Titicaca. Monographiae Biologicae, vol 68. Dordrecht, Netherlands: Springer; 1992. p. 63-88. https://doi.org/10.1007/978-94-011-2406-5_4
60. Imfeld N, Sedlmeier K, Gubler S, Correa Marrou K, Davila CP, Huerta A, et al. A combined view on precipitation and temperature climatology and trends in the southern Andes of Peru. Int J Climatol. 2020;41(1):679-98. https://doi.org/10.1002/joc. 6645
61. Garreaud R, Vuille M, Clement AC. The climate of the Altiplano: observed current conditions and mechanisms of past changes. Palaeogeogr Palaeoclimatol Palaeoecol. 2003;194(1-3):5-22. https:// doi.org/10.1016/s0031-0182(03)00269-4
62. Kopec RJ. Continentality around the Great Lakes. Bull Am Meteorol Soc 1965;46(2):54-7. [cited 2024 Sept 6]. Available from: https://www.jstor.org/stable/26247810
63. Im H, Rathouz PJ, Frederick JE. Space-time modeling of 20 years of daily air temperature in the Chicago metropolitan region. Environmetrics. 2008;20(5):494-511. https://doi.org/10.1002/env. 940
64. Vuille M. Climate variability and high altitude temperature and precipitation. In: Singh VP, Singh P, Haritashya UK, editors. Encyclopedia of snow, ice and glaciers. Springer; 2011. p. 153-6.
65. Sappington JM, Longshore KM, Thompson DB. Quantifying landscape ruggedness for animal habitat analysis: a case study using bighorn sheep in the Mojave Desert. J Wildl Manag. 2007;71(5):1419-26. https://doi.org/10.2193/2005-723
66. Vuille M, Bradley RS, Keimig F. Interannual climate variability in the Central Andes and its relation to tropical Pacific and Atlantic forcing. J Geophys Res. 2000;105(D10):12447-60. https://doi. org/10.1029/2000jd900134
67. Rojas-Murillo K, Lupo AR, Garcia M, Gilles J, Korner A, Rivera MA. ENSO and PDO related interannual variability in the north and east-central part of the Bolivian Altiplano in South America. Int J Climatol. 2021;42(4):2413-39. https://doi.org/10.1002/joc. 7374
68. Jonaitis JA, Perry LB, Soulé PT, Thaxton C, Andrade-Flores MF, Vargas TI, et al. Spatiotemporal patterns of ENSO-precipitation relationships in the tropical Andes of southern Peru and Bolivia. Int J Climatol. 2021;41(8):4061-76. https://doi.org/10.1002/joc. 7058
69. Vuille M, Bradley RS, Keimig F. Climate variability in the Andes of Ecuador and its relation to tropical Pacific and Atlantic sea surface temperature anomalies. J Climate. 2000;13(14):2520-35. https://doi. org/10.1175/1520-0442(2000)013<2520:cvitao>2.0.co;2
70. Vicente-Serrano SM, Aguilar E, Martínez R, Martín-Hernández N, Azorin-Molina C, Sanchez-Lorenzo A, et al. The complex influence of ENSO on droughts in Ecuador. Clim Dyn. 2016;48(1-2):405-27. https://doi.org/10.1007/s00382-016-3082-y
71. Bargues MD, Malandrini JB, Artigas P, Soria CC, Velásquez JN, Carnevale S, et al. Human fascioliasis endemic areas in Argentina: multigene characterisation of the lymnaeid vectors and climatic-environmental assessment of the transmission pattern. Parasit Vectors. 2016;9(1):306. https:// doi.org/10.1186/s13071-016-1589-z PMID: 27229862
72. Cai W, Santoso A, Collins M, Dewitte B, Karamperidou C, Kug J-S, et al. Changing El Niño-Southern Oscillation in a warming climate. Nat Rev Earth Environ. 2021;2(9):628-44. https://doi.org/10.1038/ s43017-021-00199-z
  1. Sources
    Georeferenced polygon of the Lake Titicaca extracted from HydroLAKES under CC BY 4.0 license (https://www. hydrosheds.org/products/hydrolakes) [44].
    Georeferenced 3 arc second ( resolution) SRTM DEM from CGIAR-CSI under CC BY 4.0 license (https://csi-dotinfo.wordpress.com/data/srtm-90m-digital-elevation-database-v4-1/).
    Georeferenced raster ( 1 km resolution) available for download and visualization at EarthEnv (https://www.earthenv. org/topography) under CC BY 3.0 license [45].

Journal: PLoS neglected tropical diseases, Volume: 19, Issue: 1
DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/39836654
Publication Date: 2025-01-21

Citation: Cuervo PF, Bargues MD, Artigas P, Buchon P, Angles R, Mas-Coma S (2025) Heterogeneous zonal impacts of climate change on a wide hyperendemic area of human and animal fascioliasis assessed within a One Health action for prevention and control. PLoS Negl Trop Dis 19(1): e0012820. https://doi. org/10.1371/journal.pntd. 0012820
Editor: Mar Siles-Lucas, IRNASA, CSIC, SPAIN
Received: October 1, 2024
Accepted: December 30, 2024
Published: January 21, 2025
Copyright: © 2025 Cuervo et al. This is an open access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original author and source are credited.
Data availability statement: The data that support the findings of this study are available from Zenodo (doi: 10.5281/zenodo.13866583).
Funding: PFC was supported by the Marie Skłodowska-Curie Actions program (Project RCN 242718, grant ID 101062347, Horizon Europe, EC, Brussels), and by a postdoctoral grant APOSTD/2022 (grant ID

Heterogeneous zonal impacts of climate change on a wide hyperendemic area of human and animal fascioliasis assessed within a One Health action for prevention and control

Pablo Fernando Cuervo , María Dolores Bargues , Patricio Artigas , Paola Buchon , Rene Angles , Santiago Mas-Coma 1 Departamento de Parasitología, Facultad de Farmacia, Universidad de Valencia, Burjassot, Valencia, Spain, 2 CIBER de Enfermedades Infecciosas, Instituto de Salud Carlos IIII, Madrid, Spain, 3 Unidad de Limnología, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés (UMSA), La Paz, Bolivia, 4 Cátedra de Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad Mayor de San Andrés (UMSA), La Paz, Bolivia* Pablo.F.Cuervo @ uv.es

Abstract

The Northern Bolivian Altiplano is the fascioliasis endemic area where the highest prevalences and intensities in humans have been recorded. In this hyperendemic area of human fascioliasis, the disease is caused only by Fasciola hepatica and transmitted by Galba truncatula, the sole lymnaeid species present in the area. When analysing the link between global warning and the recently reported geographical spread of lymnaeid populations to out-border localities, a marked heterogeneous climatic change was found throughout the endemic area. The aim of the present study was to analyse the physiographical heterogeneity of the fascioliasis hyperendemic area in the Northern Bolivian Altiplano, in order to assess its repercussions in the implementation of a One Health action. We applied multivariate linear mixed models to analyse the influence of a number of physiographical features on the long-term variation of climate and of the risk of transmission. Despite its apparent physiographic homogeneity, the findings of this study revealed markedly heterogeneous climate characteristics throughout the endemic area. This irregular pattern is influenced by physiographical features such as altitude, inner hills, closeness to Lake Titicaca, and El Niño-Southern Oscillation. This is the broadest study ever performed in a human fascioliasis endemic area about the influence of physiography on climate. It highlights the importance of considering physiographical features, an aspect usually not considered in studies dealing with the influences of climate and climate change on human and animal fascioliasis. Moreover, it shows that an endemic area may climatically evolve differently in its various inner zones and emphasizes the need for continuous monitoring to assess whether control measures should be modified accordingly.

CIAPOS/2021/134, co-funded by the Generalitat Valenciana and the European Social Fund). The research was funded by the Subprograma Estatal de Generación de Conocimiento de la Acción Estratégica en Salud (AES) y Fondos FEDER, Plan Estatal de Investigación Científica y Técnica y de Innovación, ISCIII-MINECO, Madrid, Spain (Health Research Project No. PI16/00520 to MDB and SMC); by the Red de Investigación de Centros de Enfermedades Tropicales-RICET of the PN de I+D+I, ISCIIISubdirección General de Redes y Centros de Investigación Cooperativa RETICS, Ministry of Health and Consumption, Madrid, Spain (Project No. RD16/0027/0023 to MDB); by CIBER de Enfermedades Infecciosas, ISCIII, Ministry of Science and Education, Madrid, Spain (Project CB21/13/00056 to MDB); by the Programa PROMETEO de Ayudas para Grupos de Investigación de Excelencia, Generalitat Valenciana, Valencia, Spain (Projects No. 2016/099 and 2021/004 to MDB). PFC, MDB, PA and SMC are funded by the VII Convocatoria de Proyectos de Cooperación al Desarrollo 2024, University of Valencia, Valencia, Spain (Project 2024/12). The funders had no role in the design of the study; in the collection, analyses, or interpretation of data; in the writing of the manuscript; or in the decision to publish the results.
Competing interests: The authors declare that no competing interests exist.

Author summary

Fascioliasis is a snail-borne zoonotic disease caused by the trematodes Fasciola hepatica and Fasciola gigantica. The highest prevalences and intensities ever found in humans have been reported in the Northern Altiplano of Bolivia, in South America. In this endemic area, the disease is caused only by Fasciola hepatica and transmitted by Galba truncatula, the sole lymnaeid species present in the area. Our aim was to analyse the physiographical heterogeneity of this fascioliasis hyperendemic area, and assess its repercussions in the implementation of a One Health action. We applied multivariate linear regressions to analyse the influence of physiographical features on the long-term variation of climate and of the transmission risk. Our results revealed markedly heterogeneous climate characteristics throughout the endemic area. This irregular pattern is influenced by altitude, closeness to inner hills and Lake Titicaca, and El Niño-Southern Oscillation. These findings highlight the importance of considering physiographical features, an aspect usually not considered in studies dealing with influences of climate and climate change on human and animal fascioliasis. Moreover, it shows that an endemic area may climatically evolve differently in its various inner zones and emphasizes the need for continuous monitoring to assess whether control measures should be modified accordingly.

1. Introduction

Fascioliasis is a freshwater snail-borne zoonotic disease caused by two trematode species, Fasciola hepatica and F. gigantica, which affects humans and herbivorous mammals, mainly livestock. This disease is well-known in the veterinary field, as it causes high losses in husbandry worldwide, above all of cattle and sheep [1]. From the public health point of view, human fascioliasis has become an emerging public health problem (e.g., [2]). Endemic areas have been reported in many countries and the number of human case reports is progressively increasing [3]. This worrying scenario adds to its high pathogenicity [4,5], potential longterm post-treatment sequelae [6], and the immunosuppression in both the acute and chronic phases of the disease [7-9]. The latter underlies usual coinfections with other pathogenic protozoans and helminths leading to high morbidity [ 10,11 ], and even mortality, in hyperendemic areas of mainly low-income but also developed countries [12]. According to all this, the World Health Organization (WHO) categorized fascioliasis within the Foodborne Trematodiases listed as priorities among the Neglected Tropical Diseases (NTDs) in its WHO NTD Roadmaps for 2020 and 2030 [13,14]. Moreover, WHO has very recently underscored the convenience of applying a comprehensive One Health approach to attain the targets outlined in the Roadmaps [15].
The Northern Bolivian Altiplano is the fascioliasis endemic area where the highest prevalences and intensities in humans have been recorded [16-18], rising to and prevalence by coprology and serology according to localities, respectively [19]. Children are the most affected, becoming infected very early in their lives, with more than 3000 eggs per gram of feces (epg) [10], even reaching up to 8000 epg [20]. In this hyperendemic area of human fascioliasis, the disease is caused only by F. hepatica and transmitted by Galba truncatula, the sole lymnaeid species present in the area [21,22]. Both parasite and snail intermediate host have been introduced from Europe by the Spanish “conquistadores” [23]. Given the very high infection risk in this hyperendemic area and with the purpose of alleviating the situation, the WHO launched a preventive chemotherapy strategy by means
of yearly mass treatment campaigns [20,24] implemented through a multidisciplinary One Health action [19].
The aim of the present study is to describe the marked heterogeneous climatic change found throughout the endemic area when analysing the link between global warning and the recently reported geographical spread of lymnaeid populations in the Bolivian Altiplano [22,25]. This climatic heterogeneity is worth mentioning because of (i) its influential impact on fascioliasis in this hyperendemic area and (ii) despite the a priori counteracting homogenous physiography of the flatland corridors throughout which the disease endemic is transmitted and consequently distributed. Although previous studies emphasize the closeness to Lake Titicaca or the Oriental Andean Chain as influential factors on the area in question [26], and thus on the local fascioliasis transmission [17], these factors alone do not seem to account for the high variability we have verified at the local scale.
Our study is a deep analysis which allows to highlight a real physiographical heterogeneity of the Northern Bolivian Altiplano hyperendemic area and the influences it underlies on the long-term evolution of climate and disease transmission risk. The focus is arranged in the way to assess the repercussions of the physiographical features of both inside the endemic area and its circum-surrounding zones in the implementation of a One Health action and has therefore a great interest for potential extrapolation to and hence usefulness for other endemic areas.

2. Methods

2.1. Study area

The study was focused on the Northern Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area (Fig 1). This area is located between Lake Titicaca and the valley holding the city of La Paz ( ), at an altitude ranging between 3800 and 4100 m above sea level [17]. The endemic area covers the Northern Altiplano, also known as humid Altiplano, including part of Los Andes, Ingavi, Omasuyos and Murillo provinces of the Department of La Paz [27]. Most of it concerns the two large corridors (planes separated by small hill chains) El Alto-Pucarani-Batallas and Tambillo-Aygachi-Huacullani, the plane of Laja in which both corridors reunite, and up to the route from El Alto to Oruro [17].

2.2. Climatic data

Monthly climatic data from 12 meteorological stations located in the Northern Bolivian Altiplano were retrieved from the “Servicio Nacional de Meteorología e Hidrologia” (http://senamhi.gob.bo/index.php/sismet, accessed September 2021). The climatic data provided covered a standard 30-year climatological reference period in every case, but covered longer periods in most cases. The meteorological stations included in this study are detailed in Table 1, and its geographical location in the human fascioliasis hyperendemic area of the Northern Bolivian Altiplano is depicted in Fig 1.
The monthly data analysed were mean environmental temperature (MET), mean maximum temperature (MMT), mean minimum temperature (MmT), extreme maximum temperature (EMT), and extreme minimum temperature (EmT), all in , precipitation (Pt), maximum precipitation (MP), total potential evapotranspiration (PET), all in mm , number of days with precipitation (DP) and number of days with frost (DF) [28]. In addition, yearly precipitation (YP) considered the mean precipitation cumulated throughout an entire year.
Similarities between meteorological stations were assessed visually with violin plots and statistically with analysis of variance followed by post-hoc Tukey’s test. Violin plots are somehow similar, but more informative than box plots, as they also show the full distribution of the data in the form of probability density [29].
Fig 1. Study area in the Northern Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area. The map shows the meteorological stations included in the study (blue circles, detailed in Table 1). Former endemic area defined throughout the 1990’s [17], in red; and current endemic area, in orange (for further details see [22,27]). Base layer image by Stamen Design, under CC BY 4.0 license (https://maps.stamen.
com/), roads shapefile from Natural Earth are in the public domain (https://www.naturalearthdata.com/about/terms-of-use/), and countries border shapes from GADM are freely available for academic use and other non-commercial use (https://gadm.org/license.html).
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g001
Table 1. Meteorological stations and respective time periods analysed in the region of the Northern Bolivian Altiplano where human fascioliasis is hyperendemic.
Station Department Province Geographical coordinates Altitude Time period
a. Ayo Ayo La Paz Aroma 3888 1958-2020
b. Chirapaca La Paz Los Andes 3870 1991-2020
c. Collana La Paz Aroma 4500 1973-2020
d. El Alto La Paz Murillo 4071 1962-2020
e. El Belén La Paz Omasuyos 3833 1949-2017
f. Hichucota La Paz Los Andes 4460 1979-2020
g. Huarina La Paz Omasuyos 3838 1973-2011
h. Huayrocondo La Paz Los Andes 3875 1991-2020
i. Laykacota La Paz Murillo 3632 1945-2020
j. Santiago de Huata La Paz Omasuyos 3845 1985-2020
k. Tiwanaku La Paz Ingavi 3863 1973-2016
1. Viacha La Paz Ingavi 3850 1965-2015

2.3. Climatic forecast indices

The incidence of fascioliasis infection in the definitive host has been related to air temperature, rainfall and/or potential evapotranspiration [30,31]. These factors affect the intermediate snail host population dynamics and the parasite population at the level of both the free-living larval stages of egg and metacercaria and the intramolluscan parasitic larval stages of sporocyst, rediae and cercariae. Climatic fascioliasis forecast indices are calculated with different equations which consider variations in these climatic factors (i.e., [32-36]).
After introducing modifications for high altitude and low latitude, the two most useful indices have been previously applied in the Bolivian Altiplano [25,28]: the Wet Day index (Mt index) (proposed by Ollerenshaw and Rowlands [32], and modified by Ollerenshaw [33,34]) and the Water budget-based system index (Wb-bs index) (proposed by Malone et al. [35] and modified for large scale regional use [36]).
The Wet Day index (Mt) [32] is expressed by the equation:
where is the number of rain days, is the rainfall in mm , and is the potential evapotranspiration in mm [33,34]. For the calculation of this index, the only months considered are those in which the MET is , since this temperature is considered the lower threshold temperature for the development of fascioliasis by F. hepatica [32,37].
The Water-budget-based system (Wb-bs) [35], adapted for large scale regional application using monthly climatic data [36], is expressed as:
where is the rainfall, the potential evapotranspiration, the monthly number of days with surplus rainfall ( ), and GDD the growing degree-days calculated as the monthly MET-10 [38], which is the minimum development temperature for . hepatica [32,37]. In the first part of the formula, subtracting the factor (PET x 0.8 ) from rainfall ( ) is assumed to be equivalent to counting monthly GDD if moisture storage is present in the top 2.5 cm layer of a soil water budget model. The second part counts GDD if monthly surplus water is present due to rainfall events [35,36].
Since climate diagrams furnished appropriate results on the duration of the wet and dry seasons only after introducing the modification of Schreiber (1981) [39] in the aridity calculation [31], the Mt and Wb-bs forecast indices were accordingly modified to account for high altitude and low latitude, as previously applied in the human fascioliasis hyperendemic area [25,28]. Potential evapotranspiration (PET) is replaced by Schreiber’s aridity index [39] (named from now on as AI), calculated as follows:
where is the corrected mean monthly temperature (which is increased by an altitude factor), and is the mean monthly daylight in hours (which becomes increasingly noticeable at higher latitudes). Additionally, as the MmT (often corresponding to night-time temperatures) reached in a large part of the study area causes the MET to fall below of for much of the year, the calculations were modified to give relevance to the MMT [40], which exceeds the minimum temperature required for the start of activity of the intermediate lymnaeid host and free-living stages of . hepatica during long periods of the year.
Summarizing, the two indices were calculated according to the formulae proposed for high altitudes in tropical or subtropical areas [28]:
where is the aridity index, and , considering only those months in which is .
Months giving a value for Mt equal to or higher than a critical value are considered potential high-risk periods for the incidence of the disease. Mt values sufficient to support transmission have been considered as in UK, 80 in France [33,34], and as low as 55-60 in Pakistan [41].
The index was analysed on the basis of accumulative values in a continuous way when different from 0 . Risk values conventionally established and used by several authors, are: no risk; 601-1500 = low risk; 1500-3000 = moderate risk; and high risk [28,36,38,40-42].

2.4. Analysis of the influence of physiographical features and El NiñoSouthern Oscillation (ENSO) on climatic factors and climatic forecast indices

We analysed the influence on climatic factors and climatic forecast indices of a number of physiographical features and of El Niño-Southern Oscillation (ENSO). The physiographical features included in the analyses are detailed in Table 2 and distances are depicted in Fig 2. As a representation of the ENSO, we used the Multivariate ENSO Index (MEI), which depicts a more holistic surrogate of the atmospheric and oceanic anomalies that occur during ENSO events [43]. Monthly time-series of MEI (version 1), covering from 1950 to 2018, were retrieved from the NOAA Physical Sciences Laboratory (https://psl.noaa.gov/enso/mei.old/).
The influence of the aforementioned climatic and physiographical features was assessed by applying multivariate linear mixed models to the climatic data. A first set of linear mixed models was constructed to analyse the long-term variation of the response variable and the influence of a number of physiographical features (detailed in Table 2) and El Niño-Southern Oscillation (ENSO). The climatic forecast indices and climatic factors of interest were considered as the response variable, while the physiographic variables and the Multivariate ENSO Index (MEI) were included as explanatory variables. The variable “time” was included to account for the long-term variation in time-series data, whereas the moment of the year was
Table 2. Detail of the physiographical variables included in the models analysing the influence of geographical features and El Niño-Southern Oscillation (ENSO) on climatic factors and climatic forecast indices.
Acronym Variable description Processing procedure
dist2lake Distance to Lake Titicaca Shortest distance from meteorological station to polygon of the Lake Titicaca
dist2contour Distance to inter-hill corridor borders Shortest distance from meteorological station to corridor borders, defined by contour lines derived from a Digital Elevation model (DEM)
dist2slope Distance to nearby hills Shortest distance from meteorological station to areas with slope greater than , defined from a ‘slope’ raster
dist2Andes Distance to the steepest hillsides of the Oriental Andean Chain Shortest distance from meteorological station to areas with slope greater than , defined from a slope raster
altitude Elevation derived from different high resolution DEMs Values extracted for each meteorological station from ‘elevation’ raster by bilinear sampling
northness Sine of the slope, multiplied by the cosine of the aspect, describing the orientation in combination with the slope Values extracted for each meteorological station from ‘northness’ raster by bilinear sampling
eastness Sine of the slope, multiplied by the sine of the aspect, describing the orientation in combination with the slope Values extracted for each meteorological station from ‘eastness’ raster by bilinear sampling
VRM Vector Ruggedness Measure (VRM) quantifies terrain ruggedness by measuring the dispersion of vectors orthogonal to the terrain surface Values extracted for each meteorological station from ‘VRM’ raster by bilinear sampling
Fig 2. Shortest distances from the meteorological stations included in the study to physiographical features of interest: A) distance to Lake Titicaca; B) distance to the Oriental Andean Chain; C) distance to the nearer border of inter-hill corridors; D) distance to nearest hill. References of meteorological stations (see details in Table 1): a) Ayo Ayo; b) Chirapaca, c) Collana; d) El Alto; e) El Belén; f)
Hichucota; g) Huarina; h) Huaycorondo; i) Laykacota; j) Santiago de Huata; k) Tiwanaku; l) Viacha. Polygon of the Lake Titicaca extracted from HydroLAKES under CC BY 4.0 license (https://www.hydrosheds.org/products/hydrolakes), and contour lines derived from a georeferenced 3 arc second ( resolution) SRTM DEM from CGIAR-CSI under CC BY 4.0 license (https://csidotinfo.wordpress.com/data/ srtm-90m-digital-elevation-database-v4-1/).
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g002
defined using two sinusoidal components (sine and cosine) to consider the presence of a seasonal pattern [46]. The nested random factor ” time Station ID” was included to account for the lack of independence of repeated measures, allowing both intercepts and “time” slopes to differ between meteorological stations.
In order to analyse whether the general pattern of long-term variation differs in consideration of each physiographical feature, we constructed a second set of models, which added the double interaction between “time” and each of the aforementioned explanatory variables.
In both set of models, explanatory variables were standardized to account for their different scales. Initial full models were constructed once with the variable “dist2contour” and then with the variable “dist2slope” (see Table 2 for a description), as these variables are highly correlated ( ) and could not be included concomitantly in the same model to avoid multicollinearity (highly correlated variables are probably contributing most of the same information to the response variable) [47]. The initial full models were simplified using likelihood ratio tests by removing non-significant terms in a stepwise backward elimination manner [48]. After model simplification, each pair of models including “dist2contour” or “dist2slope” was compared with the second-order Akaike Information Criterion (AICc) to select the most parsimonious and better fitting the data (the one with lesser AICc value if ; or the simpler model if ).

2.5. Spatial and statistical analyses

All the necessary calculations, spatial analyses and statistics have been carried out with Statistical Software (‘R: A language and environment for statistical computing’, version 4.2.2 [2022-10-31 ucrt], http://www.r-project.org) and RStudio 2022.02.3.492 (‘RStudio: Integrated development environment for R’, http://www.rstudio.com/). Results were considered statistically significant when -value .

3. Results

Summarized climatic data from each of the meteorological stations studied are shown in Table , and violin plots summarizing yearly data are presented in Fig 3. Model selection and coefficients of selected models are presented in Tables 4 and 5 and Figs 4 and 5.
The violin plots and analysis of variance show certain heterogeneity among the meteorological stations (Fig 3), but limited to a narrow range of values, and thus a clear pattern is not completely discernible. However, the use of multivariate linear mixed models allowed to find a number of associations between climatic factors and geographical features.
The climatic factors assessed present a seasonal pattern, as evinced by the significant association with at least one of the sinusoidal components added to the linear mixed models to consider the presence of seasonality (Fig 4). An evident seasonality is observed in precipitation, majorly concentrated between November and April in most of the meteorological stations valued, and evinced by its high standard deviation (Table 3). Yearly precipitation averages 527 mm , with minimum values in Ayo Ayo (mean YP ) and higher values in Hichucota (mean YP ) (Table 3). Mean and maximum temperatures are somehow stable throughout the year, with mean temperatures barely reaching or surpassing the transmission threshold (MET averages ; MMT averages ;
Table 3. Mean monthly values ± standard deviation, and (ranges) for climatic factors recorded at a number of meteorological stations in the Northern Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area.
Variable El Belén (1949-2017) Santiago de Huata (1985-2020) Huarina Cota Cota (1973-2011) Chirapaca (1991-2020) Huayrocondo (1991-2020) Tiwanaku (1973-2016)
MET ( )
MMT ( )
MmT
EMT ( )
EmT ( )
MTD ( )
ETD ( )
Pt (mm)
YP (mm)
MP (mm)
DP (days)
DF (days)
AI (mm)
Mt
Wb-bs
cumWb-bs
Variable Hichucota (1979-2020) El Alto (1962-2020) Laykacota (1945-2020) Viacha (1965-2015) Collana (1973-2020) Ayo Ayo (1958-2020)
MET ( )
MMT ( )
EMT ( )
EmT ( )
MTD ( )
ETD ( )
Pt (mm)
YP (mm)
MP (mm)
DP (days)
DF (days) (0-26)
AI (mm)
Mt
Wb-bs
cumWb-bs
MET, mean environmental temperature; MMT, mean maximum temperature; MmT, mean minimum temperature; EMT, extreme maximum temperature, EmT, extreme minimum temperature; MTD, maximum temperature difference; ETD, extreme temperature difference; Pt, precipitation; YP, yearly precipitation; MP, maximum precipitation; DP, number of days with precipitation; DF, number of days with freeze; AI, aridity index; Mt, wet-day index; Wb-bs, water-based-budget index; cumWb-bs, cumulated water-based-budget index.
Table 4. Second-order Akaike Information Criterion (AICc) and weights for the selection of simplified models from the first set of multivariate linear mixed models for the analysis of the influence of physiographical features and El Niño-Southern Oscillation (ENSO).
Initial models
Model A: response variable $sim$ MEI + dist2lake + dist2contour + dist2Andes + eastness + northness + VRM + altitude + time $+cos ($ month $)+sin ($ month $)$
+ (1 + time | stationID)
Model B: response variable $sim$ MEI + dist2lake + dist2slope + dist2Andes + eastness + northness + VRM + altitude + time $+cos ($ month $)+sin ($ month $)$
+ (1 + time | stationID)

begin{tabular}{|l|l|l|}
hline Simplified models & AICc & Weights \
hline multicolumn{3}{|l|}{Precipitation model: Pt ~MEI + dist2lake + altitude + sin(month) + (1 + time | stationID)} \
hline multicolumn{3}{|l|}{MET models:} \
hline model A: MET ~ MEI + dist2lake + dist2contour + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) & 26658 & 0.027 \
hline model B: MET ~ MEI + dist2lake + dist2slope + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 26651 & 0.973 \
hline multicolumn{3}{|l|}{MMT models: $M M T sim$ MEI + dist2lake + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID)} \
hline multicolumn{3}{|l|}{MmT models:} \
hline model A: MmT ~ MEI + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 35734 & 0.131 \
hline model B: MmT ~ MEI + dist2slope + dist2Andes + northness + VRM + altitude + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 35730 & 0.869 \
hline multicolumn{3}{|l|}{MTD models:} \
hline model A: MTD ~ MEI + dist2lake + dist2contour + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 34605 & 0.067 \
hline model B: MTD ~ MEI + dist2slope + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) & 34599 & 0.933 \
hline multicolumn{3}{|l|}{AI models:} \
hline model A: AI~MEI + dist2lake + dist2contour + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time $mid$ stationID) & 63337 & 0.026 \
hline model B: AI~MEI + dist2lake + dist2slope + northness + altitude + time + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time $mid$ stationID) & 63330 & 0.974 \
hline
end{tabular}
Mt model: $M t sim M E I+$ dist2lake + eastness $+V R M+$ altitude $+sin ($ month $)+(1+$ time $mid$ stationID $)$
Wb-bs model: $W b-b s sim M E I+$ dist2lake $+V R M+$ altitude $+cos ($ month $)+sin ($ month $)+(1+$ time $mid$ stationID $)$
MET, mean environmental temperature; MMT, mean maximum temperature; MmT, mean minimum temperature; MTD, maximum temperature difference; Pt, precipitation; AI, aridity index; Mt, wet-day index; Wb-bs, cumulated water-based-budget index; dist2lake, distance to the Lake Titicaca; dist2slope, distance to slopes greater than 15 degrees representing inter-corridor hills; dist2Andes, distance to slopes greater than 25 degrees referring the steepest hillsides of the Oriental Andean Chain.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.t004
Table 3). Minimum temperatures are more variable, with a minor decrease during April-May to August-September, signalled by the presence of freeze days ( MmT averages ; Table 3).
Since the calculation of the climatic forecast indices relies on precipitation, a seasonal pattern is found in the linear mixed models. The mean yearly value of Wb -bs index is higher than 1000 in almost every location (El Belén being an exception), while the maximum monthly value ever recorded surpasses the value of 800 in every location (El Belén presents the lower maximum monthly value, with 812) (Table 3).
Precipitation presents a negative and significant association with MEI and distance from Lake Titicaca (Fig 4a), decreasing with incrementing values of these fixed variables. Altitude presents a positive association with precipitation (Fig 4a). In the long-term, precipitation increased near the Oriental Andean Chain, but decreased farther from it (Fig 5a). Concerning the long-term influence of ENSO, precipitation increased when MEI presented negative values, and decreased with increasing values of MEI (Fig 5a).
In the long-term, mean and maximum temperatures increased significantly (Fig 4b and 4c), while minimum temperature and temperature amplitude were not affected (Fig 4d and 4e). MEI was positively associated to mean and maximum temperatures and temperature amplitude (Fig 4b, and ), but presented a negative association with minimum temperatures (Fig 4d). Mean and maximum temperatures increased farther from Lake Titicaca (Fig 4b and 4c), while minimum temperatures and temperature amplitude seem not affected (Fig 4d and 4e). Mean and minimum temperatures were positively influenced by the
Fig 3. Violin plots summarizing yearly data for climatic factors recorded at a number of meteorological stations in the region of the Northern Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area. Violin plots with a common letter are not significantly different according to the Tukey-test.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g003
Table 5. Second-order Akaike Information Criterion (AICc) and weights for the selection of simplified models from the second set of multivariate linear mixed models for the analysis of the long/term variation of the influence of physiographical features and El Niño-Southern Oscillation (ENSO).
Initial models
Model A: response variable timeMEI + timedist2lake + timedist2contour + timedist2Andes + timeeastness + timenorthness + timeVRM + timealtitude month month time stationID
Model B: response variable timeMEI + timedist2lake + timedist2slope + timedist2Andes + timeeastness + timenorthness + time time*altitude month month time stationID
Simplified models AICc Weights
Precipitation model: Pt timeMEI + dist2lake + timedist2Andes + altitude + sin(month) time stationID
MET models:
model A: MET ~ timeMEI + dist2lake + dist2contour + time dist2Andes + timeeastness + timenorthness + time*altitude + cos(month) + sin(month) time stationID 26650 0.032
model B: MET ~ timeMEI + dist2lake + dist2slope + timedist2Andes + timeeastness + timenorthness + time*altitude + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) 26643 0.968
MMT models:
model A: MMT ~ timeMEI + dist2lake + time dist2contour + timeeastness + northness + timealtitude + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) 22726 0.039
model B: MMT ~ timeMEI + dist2lake + timedist2slope + timenorthness + timealtitude + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) 22720 0.961
MmT models:
model A: MmT ~ time*MEI + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) 35698 0.120
model B: MmT ~ time* MEI + dist2slope + dist2Andes + northness + VRM + altitude + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) 35694 0.880
MTD models:
model A: MTD ~ time*MEI + dist2lake + dist2contour + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) 34589 0.070
model B: MTD ~ time*MEI + dist2slope + cos(month) + sin(month) + ( 1 + time | stationID) 34584 0.930
AI models:
model A: AI ~ timeMEI + timedist2lake + dist2contour + timedist2Andes + timeeastness + timenorthness + timealtitude + cos(month) + sin(month) + (1 + time | stationID) 63321 0.022
model B: AI ~ timeMEI + timedist2lake + dist2slope + time* dist2Andes + timeeastness + timenorthness + time*altitude + cos(month) + sin(month) time stationID 63314 0.978
Mt model: Mt timeMEI + dist2lake + time dist2Andes + eastness + VRM + altitude + sin(month) + ( 1 + time stationID)
Wb-bs models:
model A: Wb-bs timeMEI + timedist2lake + timedist2contour + time dist2Andes + timenorthness + timeVRM + time*altitude + month month time stationID 91511 0.236
model B: Wb-bs timeMEI + timedist2lake + timedist2slope + timedist2Andes + timenorthness + timeVRM + time*altitude month + sin(month) + (1 + time | stationID) 91509 0.764
MET, mean environmental temperature; MMT, mean maximum temperature; MmT, mean minimum temperature; EMT, extreme maximum temperature, EmT, extreme minimum temperature; MTD, maximum temperature difference; ETD, extreme temperature difference; Pt, precipitation; PET, potential evapotranspiration; AI , aridity index; Mt, wet-day index; Wb-bs, cumulated water-based-budget index; dist2lake, distance to the Lake Titicaca; dist2slope, distance to slopes greater than 15 degrees representing inter-corridor hills; dist2Andes, distance to slopes greater than 25 degrees referring the steepest hillsides of the Oriental Andean Chain.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.t005
proximity to minor hills nearby of the meteorological stations (Fig 4b and 4d), while temperature amplitude increased farther from the aforementioned elevations (Fig 4e). Temperature was positively associated with northness and negatively related with altitude (Fig 4b, 4c and 4d).
The long-term increment of mean and maximum temperatures was greater at declining values of MEI (Fig 5b and 5c), while minimum temperatures increased with decreasing values of MEI but decreased when MEI increased (Fig 5d). Concerning mean temperatures, its longterm variation was greater in the proximities of the Oriental Andean Chain and with northern and western exposition (Fig 5b). In the long-term, temperature amplitude was positively associated with MEI values (Fig 5e).
Fig 4. Model coefficients plots showing the influence of physiographical features and El Niño-Southern Oscillation (ENSO) on climatic factors and climatic forecast indices. Terms ( y -axis) correspond to those in the best-approximating models. The x -axis displays model coefficients. Dots signify means and error bars confidence intervals; filled dots depict significant coefficients (<0.05) and hollow dots depict non-significant coefficients. A coefficient overlapping with 0 signifies a neutral effect. Coefficients and signify negative and positive effects, respectively.
The aridity index increased significantly during the period assessed (Fig 4f). This index presents a positive association with MEI, with the distance from Lake Titicaca and with northness (Fig 4f). It decreases farther from the inner elevations and at increasing altitudes (Fig 4f). The long-term increment of the aridity index is more evident at lower values of MEI, nearer to the Oriental Andean Chain, with northern and western exposition, and at lesser altitudes (Fig 5f).
Concerning the climatic forecast indices, a long-term variation is not evident in the first set of models (Fig 4g and 4h). Both forecast indices present a significant and negative association with MEI and VRM (Fig 4g and 4h). Furthermore, the Mt index presents a negative association with the distance from the Lake Titicaca and eastness, and increases at higher altitudes (Fig 4g). Despite a long-term variation was not evident in the first set of models, both climatic forecast indices decreased in the long-term at increasing values of MEI. In the long-term, the Mt index increased in the proximities of Oriental Andean Chain, but decreased farther from it (Fig 5g).

4. Discussion

The complexity of fascioliasis transmission [ ], the severe but usually neglected long-term consequences of its chronic infection [4-6], and the marked impoverishment of the populations affected [12], urged for the implementation of massive treatments within preventive chemotherapy strategies complemented with a One Health approach to tackle the critical situation of the human and animal fascioliasis hyperendemic area in the Northern
Fig 5. Model coefficients plots showing the long-term influence of physiographical features and El Niño-Southern Oscillation (ENSO) on climatic factors and climatic forecast indices. Terms ( y -axis) correspond to those in the best-approximating models. The x -axis displays model coefficients. Dots signify means and error bars confidence intervals; filled dots depict significant coefficients (<0.05) and hollow dots depict non-significant coefficients. A coefficient overlapping with 0 signifies a neutral effect. Coefficients and signify negative and positive effects, respectively.
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0012820.g005
Bolivian Altiplano [19]. In order to contribute to this multidisciplinary One Health action, the present study constitutes an unprecedented effort to analyse the influence of physiography on the long-term evolution of climatic factors and its impact on the transmission of fascioliasis, particularly focused on this high-altitude hyperendemic area.
The strong influence of the factors herein analysed on the transmission of fascioliasis are related to the life cycle characteristics of F. hepatica. Briefly, the life cycle of this parasite is strongly dependant of environmental features and mainly requires (i) temperatures above 10 enabling the development and maturation of its free-life and intra-molluscan stages [55,56] and the reproduction of lymnaeid snails [57,58], and (ii) the presence of suitable freshwater collections allowing the survival of lymnaeid snails and of the infective encysted metacercariae [17,54].

4.1. Climatic factor seasonality

A clear seasonal pattern is observed in precipitation, with a wet season centred on January and extending from November to April [59,60], and mostly related to changes in the zonal wind in the middle and upper troposphere over the central Andes [61]. On the other hand, seasonality is less evident in temperature. Maximum temperatures have only a weak annual cycle, while minimum temperature exhibits a more pronounced annual cycle [60]. This moderate seasonal variation in temperature seems to be related to the fact that solar radiation varies less than from winter to summer [61]. Since the calculation of the fascioliasis climatic forecast indices relies on precipitation, the seasonality is evident. However, it must be considered that fascioliasis transmission in this hyperendemic high-altitude area does not solely
rely on precipitation, but largely on the availability of permanent water sources [ 17,54 ]. Thus, temperature seems to be a more relevant factor than precipitation. Indeed, when analysing the fascioliasis forecast indices (i.e., maximum monthly value and mean yearly values accumulated during an entire year), the transmission threshold is surpassed, and nearly duplicated, in almost every location, indicating that transmission is feasible throughout the entire year.

4.2. Distance from the Lake Titicaca

As previously highlighted [17], the distance to Lake Titicaca exerts certain influence over the climatic factors under study. As expected due to the continentality effect of a proximal large body of water [62], the proximity to Lake Tititaca affects the records of temperature, buffering the mean and maximum temperatures in the localities under its influence. Thus, the localities farther from the lake present higher temperatures. The former has been already reported [59], and a similar effect was described in areas near to Lake Michigan, USA [63], reporting that closeness to the lake has a cooling effect in the summer and warming in the winter of the daily maximum temperature. Despite a warming effect on minimum temperature has been reported for areas closer to Lake Titicaca (reflected by the percentage of frost days) [60], we found that minimum temperatures are not influenced by the proximity to the Lake Titicaca (in coincidence with results concerning Lake Michigan by Im et al. [63]). However, it should be considered that higher maximum temperatures result in a greater evapotranspiration and, therefore, the aridity index increases with the distance from the Lake Titicaca, and there is a shorter permanency of temporary sources of water in localities distant from the Lake Titicaca. At any rate, the fascioliasis forecast indices do not appear to be influenced by the distance to the Lake Titicaca.

4.3. Closeness to nearest hills

Although no clear geographic patterns were found in the spatial distribution of minimum temperatures in the Altiplano of Bolivia and Peru [26], we found that minimum temperatures are related to the closeness to hills. Those localities distant from hills present lower mean and minimum temperatures and wider temperature differences. The influence of this kind of local factors and microclimate on the magnitude and temporal evolution of minimum temperatures in the Altiplano of Bolivia and Peru has already been suggested [26]. Although the closeness to hills has no influence on the fascioliasis climatic forecast indices, a positive influence on transmission is expected. Higher mean and minimum temperatures and narrower temperature amplitude in the proximities of hills may enhance the activity of lymnaeid populations, favouring their reproduction and survival. Further, these temperature increments may also enhance the maturation rate of the developmental stages of . hepatica.

4.4. Distance from the Oriental Andean Chain

Our analyses suggest that the distance from the Oriental Andean Chain is not a determinant influence to the macro-climatic factors assessed, nor to the climatic forecast indices, in the human fascioliasis hyperendemic area. This lack of association with the closeness to the Oriental Andean Chain suggests that the strong local and regional differences in climate attributed to the presence of the Andes [26] might be largely attributed to altitude and hence to the increasing slopes of the respective mountainous foothills of this Chain (see below). However, the proximity to the Oriental Andean Chain is determinant when considering its influence on the availability of different sources of permanent water enabling fascioliasis transmission, as it has already been highlighted before [17,54].

4.5. Topographical features

In the fascioliasis hyperendemic area of the Northern Bolivian Altiplano, increasing altitude positively affects precipitation and logically leads to a negative influence on temperature. The former means that rain increases and temperature decreases at higher altitudes. This is in line with what is known for climate variability at high altitudes [64]: (i) high elevations sites are affected by mountain-induced orographic lift or convective instability that lead to regionally enhanced precipitation, and (ii) temperature decreases with elevation at a rate of about km , although this is variable.
We found that temperature and the aridity index present a positive association with northness. Northness is derived from the topographical features aspect and slope [45]. In the northern hemisphere, a northness value close to 1 corresponds to a northern exposition on a vertical slope (i.e., a slope exposed to a very low amount of solar radiation), while a value close to -1 corresponds to a very steep southern slope, exposed to a high amount of solar radiation [45]. An opposite association with solar radiation is anticipated in the southern hemisphere: higher solar radiation with a northness value of 1 and a lower amount when northness reaches -1 . Our results indicate that temperature and aridity increase with incrementing values of northness, meaning that northern exposition favours the aforementioned climatic factors. Given that Bolivia is located in the southern hemisphere, this is most probably due to the augmented solar radiation in slopes majorly faced to the north.
Our results indicate that the magnitude of the climatic forecast indices decreased with increasing values of the VRM. The VRM, a measure of the terrain profile and surface heterogeneity, quantifies local variation of slope [65], and ranges from 0 in flat regions to 1 in rugged ones [45]. This suggests that a flat and homogeneous terrain may enhance fascioliasis transmission, whether due to an increment on temperatures or by favouring the presence of freshwater collections.

4.6. Influence of El Niño-Southern Oscillation (ENSO)

The results obtained indicate that the Multivariate ENSO Index (MEI) presents a significant positive association with mean and maximum temperatures, temperature amplitude and aridity index, but a negative association with precipitation and minimum temperatures. This means that those periods characterized as El Niño (MEI values surpassing ) will result in dryer and hotter climatic conditions in the human fascioliasis hyperendemic area, with greater evapotranspiration. Conversely, the periods described as La Niña (MEI values below ) will result in rainier but colder climatic conditions in the area. These results agree with the traditional view of ENSO-precipitation relationships in a number of studies, which concluded that El Niño years (warm phase of ENSO) tend to be dry, while La Niña years (ENSO cold phase) are often associated with wet conditions on the Altiplano (e.g., [61,66,67]). However, opposite results have been described, stating that meteorological stations located near the Lake Titicaca and in the north-eastern Bolivian highlands showed more wet days, more very wet days, positive annual precipitation anomalies, and positive seasonal precipitation anomalies during El Niño than in La Niña years [68]. These results should be considered carefully, given the high complexity of the ENSO phenomenon evidenced by the use of different Southern Oscillation metrics (Niño 1+2, Niño 3, Niño 4, Niño 3+4, MEI) that show important differences, and contrasted effects in different South American regions [26,69,70].
Concerning fascioliasis transmission, the negative association of the MEI with the climatic forecast indices suggests that El Niño will decrease the risk of transmission, while La Niña might increase it. Yet, the opposite might occur. When exposed to dryer conditions, livestock will rely on the remnant sources of water available, which will be likely inhabited by thriving
lymnaeid populations. Thus, transmission foci may become concentrated facilitating the disease transmission because of the need for both humans and livestock to draw on the same, less numerous freshwater sources. Such a situation has already been described for human fascioliasis in Argentina [71]. Furthermore, given the presence of lymnaeids in conditions to ensure the fascioliasis transmission, the developmental stages of the liver fluke depending on environmental features will be likely favoured by increasing temperatures.

4.7. Influence of physiographical features on the long-term variation of climatic factors and climatic forecast indices

Besides the already discussed effects, some of the physiographical features analysed in this study are influential due to the long-term evolution of the climatic change [25]. Although the precipitation evinced a general decline during the last decades in most of the fascioliasis hyperendemic area of the Northern Bolivian Altiplano [25], this pattern proved to be not homogeneous. Our results demonstrate a negative trend over time farther from the Oriental Andean Chain, but a positive one closer to it. Moreover, the magnitude of the warming process [25] is greater closer to the Oriental Andean Chain and in areas presenting northern and western exposition, which is accompanied by an increasing aridity.
In the long-term, the ENSO influence on precipitation and minimum temperatures is reinforced, strengthening its effect towards more extreme values. On the other hand, the longterm increment of mean and maximum temperatures was more evident with negative values of MEI, meaning that the warming process had been greater during La Niña than during El Niño events. These findings are consistent with evidence of stronger ENSO variability since the 1950s, which is expected to increase under greenhouse warning [72].

5. Concluding remarks

In general, the findings of this study revealed markedly heterogeneous climate characteristics throughout the endemic area, despite the apparent physiographic homogeneity of the endemic flatland corridors. This irregular pattern is influenced by physiographical features such as altitude, inner hills, closeness to Lake Titicaca, and El Niño-Southern Oscillation. These results highlight the importance of considering physiographical features outside but neighbouring the endemic area, an aspect usually not considered in studies dealing on the influences of climate and climate change on human and animal fascioliasis. It shows that an endemic area may climatically evolve differently in its various inner zones of the endemic area in question and emphasizes the need for continuous monitoring to assess whether control measures should be modified accordingly.

Acknowledgments

The authors would like to express their gratitude to the authorities of Bolivia and WHO Headquarters for their collaboration that made the activities described in this article possible. Studies of this article have been performed within the framework of the Global Initiative of WHO against Human Fascioliasis (WHO Headquarters, Geneva, Switzerland).

Author contributions

Conceptualization: Pablo Fernando Cuervo, María Dolores Bargues, Santiago Mas-Coma.
Data curation: Pablo Fernando Cuervo, Patricio Artigas.
Formal analysis: Pablo Fernando Cuervo.
Funding acquisition: Pablo Fernando Cuervo, María Dolores Bargues, Santiago Mas-Coma.
Methodology: Pablo Fernando Cuervo, Patricio Artigas.
Supervision: María Dolores Bargues, Santiago Mas-Coma.
Writing – original draft: Pablo Fernando Cuervo.
Writing – review & editing: Pablo Fernando Cuervo, María Dolores Bargues, Patricio Artigas, Paola Buchon, Rene Angles, Santiago Mas-Coma.

References

  1. Hayward AD, Skuce PJ, McNeilly TN. The influence of liver fluke infection on production in sheep and cattle: a meta-analysis. Int J Parasitol. 2021;51(11):913-24. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2021.02.006 PMID: 33901437
  2. Van De N, Minh PN, Le TH, Dung DT, Duong TT, Tuan BV, et al. A multidisciplinary analysis of over 53,000 fascioliasis patients along the 1995-2019 countrywide spread in Vietnam defines a new epidemiological baseline for One Health approaches. One Health. 2024;19:100869. https://doi. org/10.1016/j.onehlt.2024.100869 PMID: 39220760
  3. Mas-Coma S, Bargues MD, Valero MA. Diagnosis of human fascioliasis by stool and blood techniques: update for the present global scenario. Parasitology. 2014;141(14):1918-46. https://doi. org/10.1017/S0031182014000869 PMID: 25077569
  4. Mas-Coma S, Agramunt VH, Valero MA. Neurological and ocular fascioliasis in humans. Adv Parasitol. 2014;84:27-149. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-800099-1.00002-8 PMID: 24480313
  5. González-Miguel J, Valero MA, Reguera-Gomez M, Mas-Bargues C, Bargues MD, Simón F, et al. Numerous Fasciola plasminogen-binding proteins may underlie blood-brain barrier leakage and explain neurological disorder complexity and heterogeneity in the acute and chronic phases of human fascioliasis. Parasitology. 2019;146(3):284-98. https://doi.org/10.1017/S0031182018001464 PMID: 30246668
  6. Rondelaud D, Dreyfuss G, Vignoles P. Clinical and biological abnormalities in patients after fasciolosis treatment. Med Mal Infect. 2006;36(9):466-8. https://doi.org/10.1016/j.medmal.2006.07.018 PMID: 17030486
  7. Dalton JP, Robinson MW, Mulcahy G, O’Neill SM, Donnelly S. Immunomodulatory molecules of Fasciola hepatica: candidates for both vaccine and immunotherapeutic development. Vet Parasitol. 2013;195(3-4):272-85. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2013.04.008 PMID: 23623183
  8. Gironès N, Valero MA, García-Bodelón MA, Chico-Calero I, Punzón C, Fresno M, et al. Immune suppression in advanced chronic fascioliasis: an experimental study in a rat model. J Infect Dis. 2007;195(10):1504-12. https://doi.org/10.1086/514822 PMID: 17436231
  9. Aldridge A, O’Neill SM. Fasciola hepatica tegumental antigens induce anergic like T cells via dendritic cells in a mannose receptor dependent manner. Eur J Immunol. 2016; 46(5):1180-92. https://doi. org/10.1002/eji.201545905
  10. Esteban JG, Flores A, Aguirre C, Strauss W, Angles R, Mas-Coma S. Presence of very high prevalence and intensity of infection with Fasciola hepatica among Aymara children from the Northern Bolivian Altiplano. Acta Trop. 1997;66(1):1-14. https://doi.org/10.1016/s0001-706x(97)00669-4 PMID: 9177091
  11. Esteban JG, Flores A, Angles R, Strauss W, Aguirre C, Mas-Coma S. A population-based coprological study of human fascioliasis in a hyperendemic area of the Bolivian Altiplano. Trop Med Int Health. 1997;2(7):695-9. https://doi.org/10.1046/j.1365-3156.1997.d01-356.x PMID: 9270738
  12. Mas-Coma S. Human fascioliasis emergence risks in developed countries: from individual patients and small epidemics to climate and global change impacts. Enferm Infecc Microbiol Clin (Engl Ed). 2020;38(6):253-6. https://doi.org/10.1016/j.eimc.2020.01.014 PMID: 32107024
  13. World Health Organization. Sustaining the drive to overcome the global impact of neglected tropical diseases. Department of Control of Neglected Tropical Diseases. Geneva, Switzerland: World Health Organization; 2013 [cited 2024 Sept 6]. p. 128. Available from: https://iris.who.int/handle/10665/77950
  14. World Health Organization. Ending the neglect to attain the Sustainable Development Goals. A Road Map for Neglected Tropical Diseases 2021-2030. Geneva, Switzerland: World Health Organization; 2020 [cited 2024 Sept 6]. p. 1-47. Available from: https://iris.who.int/handle/10665/338565
  15. World Health Organization. Ending the neglect to attain the Sustainable Development Goals. One Health companion document to the Neglected Tropical Diseases Road Map 2021-2030. Draft for Public Consultation (updated 19 October 2021). Geneva, Switzerland: World Health Organization;
2021 [cited 2024 Sept 6]. p. 23. Available from: https://cdn.who.int/media/docs/default-source/ntds/ rabies/online-public-consultation.-one-health-companion-document/draft-for-public-consultation-one-health-companion-document-for-ntd-road-map.pdf
16. Hillyer GV, Soler de Galanes M, Rodriguez-Perez J, Bjorland J, Silva de Lagrava M, Ramirez Guzman S, et al. Use of the Falcon assay screening test-enzyme-linked immunosorbent assay (FAST-ELISA) and the enzyme-linked immunoelectrotransfer blot (EITB) to determine the prevalence of human fascioliasis in the Bolivian Altiplano. Am J Trop Med Hyg. 1992;46(5):603-9. https://doi.org/10.4269/ ajtmh.1992.46.603 PMID: 1599055
17. Mas-Coma S, Anglés R, Esteban JG, Bargues MD, Buchon P, Franken M, et al. The Northern Bolivian Altiplano: a region highly endemic for human fascioliasis. Trop Med Int Health. 1999;4(6):454-67. https://doi.org/10.1046/j.1365-3156.1999.00418.x PMID: 10444322
18. Esteban JG, Flores A, Angles R, Mas-Coma S. High endemicity of human fascioliasis between Lake Titicaca and La Paz valley, Bolivia. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1999;93(2):151-6. https://doi. org/10.1016/s0035-9203(99)90289-4 PMID: 10450437
19. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. One Health for fascioliasis control in human endemic areas. Trends Parasitol. 2023;39(8):650-67. https://doi.org/10.1016/j.pt.2023.05.009 PMID: 37385922
20. Valero MA, Periago MV, Pérez-Crespo I, Angles R, Villegas F, Aguirre C, et al. Field evaluation of a coproantigen detection test for fascioliasis diagnosis and surveillance in human hyperendemic areas of Andean countries. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(9):e1812. https://doi.org/10.1371/journal. pntd. 0001812 PMID: 23029575
21. Mas-Coma S, Funatsu IR, Bargues MD. Fasciola hepatica and lymnaeid snails occurring at very high altitude in South America. Parasitology. 2001;123(Suppl 7):S115-27. https://doi.org/10.1017/ s0031182001008034 PMID: 11769277
22. Bargues MD, Artigas P, Angles R, Osca D, Duran P, Buchon P, et al. Genetic uniformity, geographical spread and anthropogenic habitat modifications of lymnaeid vectors found in a One Health initiative in the highest human fascioliasis hyperendemic of the Bolivian Altiplano. Parasit Vectors. 2020;13(1):171. https://doi.org/10.1186/s13071-020-04045-x PMID: 32252808
23. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Human and animal fascioliasis: origins and worldwide evolving scenario. Clin Microbiol Rev. 2022;35(4):e0008819. https://doi.org/10.1128/cmr.00088-19 PMID: 36468877
24. Villegas F, Angles R, Barrientos R, Barrios G, Valero MA, Hamed K, et al. Administration of triclabendazole is safe and effective in controlling fascioliasis in an endemic community of the Bolivian Altiplano. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(8):e1720. https://doi.org/10.1371/journal.pntd. 0001720 PMID: 22880138
25. Cuervo PF, Bargues MD, Artigas P, Buchon P, Angles R, Mas-Coma S. Global warming induced spread of the highest human fascioliasis hyperendemic area. Parasit Vectors. 2024;17(1):434. https:// doi.org/10.1186/s13071-024-06514-z PMID: 39434158
26. López-Moreno JI, Morán-Tejeda E, Vicente-Serrano SM, Bazo J, Azorin-Molina C, Revuelto J, et al. Recent temperature variability and change in the Altiplano of Bolivia and Peru. Int J Climatol. 2015;36(4):1773-96. https://doi.org/10.1002/joc. 4459
27. Angles R, Buchon P, Valero MA, Bargues MD, Mas-Coma S. One health action against human fascioliasis in the bolivian altiplano: food, water, housing, behavioural traditions, social aspects, and livestock management linked to disease transmission and infection sources. Int J Environ Res Public Health. 2022;19(3):1120. https://doi.org/10.3390/ijerph19031120 PMID: 35162146
28. Fuentes MV, Valero MA, Bargues MD, Esteban JG, Angles R, Mas-Coma S. Analysis of climatic data and forecast indices for human fascioliasis at very high altitude. Ann Trop Med Parasitol. 1999;93(8):835-50. https://doi.org/10.1080/00034983.1999.11813491
29. Hintze JL, Nelson RD. Violin plots: a box plot-density trace synergism. Am Statist. 1998;52(2):181-4. https://doi.org/10.1080/00031305.1998.10480559
30. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Effects of climate change on animal and zoonotic helminthiases. Rev Sci Tech Off Int Epizoot 2008;27(2):443-57. https://doi.org/10.20506/rst.27.2.1822
31. Mas-Coma S, Valero MA, Bargues MD. Climate change effects on trematodiases, with emphasis on zoonotic fascioliasis and schistosomiasis. Vet Parasitol. 2009;163(4):264-80. https://doi.org/10.1016/j. vetpar.2009.03.024 PMID: 19375233
32. Ollerenshaw CB, Rowlands WT. A method of forecasting the incidence of fascioliasis in Anglesey. Vet Rec. 1959;71:591-8.
33. Ollerenshaw CB. Quelques aspects des relations entre le climat et l’incidence de la fasciolose en Europe. Cah Med Vet. 1971;40:303-19.
34. Ollerenshaw CB. A comment on the epidemiology of Fasciola hepatica in Italy. Ann Fac Med Veterin Torino. 1973;20:83-121.
35. Malone JB, Williams TE, Muller RA, Geaghan JP, Loyacano AF. Fascioliasis in cattle in Louisiana: development of a system to predict disease risk by climate, using the Thornthwaite water budget. Am J Vet Res. 1987;48(7):1167-70. PMID: 3631704
36. Malone JB, Gommes R, Hansen J, Yilma JM, Slingenberg J, Snijders F, et al. A geographic information system on the potential distribution and abundance of Fasciola hepatica and F. gigantica in east Africa based on Food and Agriculture Organization databases. Vet Parasitol. 1998;78(2):87-101. https://doi.org/10.1016/s0304-4017(98)00137-x PMID: 9735915
37. Kendall S, McCullough F. The emergence of the cercariae of Fasciola hepatica from the snail Limnaea truncatula. J Helminthol. 1951;25(1-2):77-92.
38. Leimbacher F. Ecology and control of parasite stages in external environment. III. An ecological approach to the control of fascioliasis in France. In: Slusarski W, editor. Review of advances in parasitology. Polish Scientific Publishers; 1981. p. 531-8.
39. Schreiber D. A comparative examination of threshold values for dry months, taking the situation of Kenya as an example. Appl Geogr Dev. 1981;17:29-45.
40. Fuentes M, Malone J. Development of a forecast system for fasciolosis in central Chile using remote sensing and climatic data in a geographic information system. Res Rev Parasitol. 1999;59(3-4):129-34.
41. Afshan K, Fortes-Lima CA, Artigas P, Valero AM, Qayyum M, Mas-Coma S. Impact of climate change and man-made irrigation systems on the transmission risk, long-term trend and seasonality of human and animal fascioliasis in Pakistan. Geospat Health. 2014;8(2):317-34. https://doi.org/10.4081/ gh.2014.22 PMID: 24893010
42. Yilma JM, Malone JB. A geographic information system forecast model for strategic control of fasciolosis in Ethiopia. Vet Parasitol. 1998;78(2):103-27. https://doi.org/10.1016/s0304-4017(98)00136-8 PMID: 9735916
43. Mazzarella A, Giuliacci A, Liritzis I. On the 60-month cycle of multivariate ENSO index. Theor Appl Climatol. 2009;100(1-2):23-7. https://doi.org/10.1007/s00704-009-0159-0
44. Messager ML, Lehner B, Grill G, Nedeva I, Schmitt O. Estimating the volume and age of water stored in global lakes using a geo-statistical approach. Nat Commun. 2016;7:13603. https://doi.org/10.1038/ ncomms13603 PMID: 27976671
45. Amatulli G, Domisch S, Tuanmu M-N, Parmentier B, Ranipeta A, Malczyk J, et al. A suite of global, cross-scale topographic variables for environmental and biodiversity modeling. Sci Data. 2018;5:180040. https://doi.org/10.1038/sdata.2018.40 PMID: 29557978
46. Diggle P. Time series: a biostatistical introduction. Oxford, UK: Clarendon Press; 1990.
47. Quinn GP, Keough MJ. Experimental design and data analysis for biologists. 1st ed. Cambridge University Press; 2002.
48. Bolker BM, Brooks ME, Clark CJ, Geange SW, Poulsen JR, Stevens MHH, et al. Generalized linear mixed models: a practical guide for ecology and evolution. Trends Ecol Evol. 2009;24(3):127-35. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.10.008
49. Mas-Coma S, Bargues MD, Valero MA. Human fascioliasis infection sources, their diversity, incidence factors, analytical methods and prevention measures. Parasitol. 2018;145(13):1665-99. https://doi. org/10.1017/s0031182018000914
50. Mas-Coma S, Buchon P, Funatsu IR, Angles R, Artigas P, Valero MA, et al. Sheep and cattle reservoirs in the highest human fascioliasis hyperendemic area: experimental transmission capacity, field epidemiology, and control within a One Health Initiative in Bolivia. Front Vet Sci. 2020;7:583204. https://doi.org/10.3389/fvets.2020.583204 PMID: 33195605
51. Mas-Coma S, Buchon P, Funatsu IR, Angles R, Mas-Bargues C, Artigas P, et al. Donkey fascioliasis within a One Health control action: transmission capacity, field epidemiology, and reservoir role in a human hyperendemic area. Front Vet Sci. 2020;7:591384. https://doi.org/10.3389/fvets.2020.591384 PMID: 33251272
52. Mas-Coma S, Cafrune MM, Funatsu IR, Mangold AJ, Angles R, Buchon P, et al. Fascioliasis in Llama, Lama glama, in Andean Endemic Areas: experimental transmission capacity by the high altitude snail vector Galba truncatula and epidemiological analysis of its reservoir role. Animals. 2021;11(9):2693. https://doi.org/10.3390/ani11092693 PMID: 34573658
53. Mas-Coma S, Funatsu IR, Angles R, Buchon P, Mas-Bargues C, Artigas P, et al. Domestic pig prioritized in one health action against fascioliasis in human endemic areas: experimental assessment of
transmission capacity and epidemiological evaluation of reservoir role. One Health. 2021;13:100249. https://doi.org/10.1016/j.onehlt.2021.100249 PMID: 33997234
54. Bargues MD, Angles R, Coello J, Artigas P, Funatsu IR, Cuervo PF, et al. One Health initiative in the Bolivian Altiplano human fascioliasis hyperendemic area: Lymnaeid biology, population dynamics, microecology and climatic factor influences. Rev Bras Parasitol Vet. 2021;30(2):e025620. https://doi. org/10.1590/S1984-29612021014 PMID: 34076053
55. Kendall SB. The life story of Lymnaea truncatula under laboratory conditions. J Helminthol. 1953;27(1-2):17-28.
56. Pantelouris EM. Environmental influences on the life-cycle of the Liver-Fluke, Fasciola hepatica L. Ir Nat J. 1963;14(5):94-7. [cited 2024 Sept 6]. Available from: https://www.jstor.org/stable/25534881
57. Hodasi JK. The effects of low temperature on Lymnaea truncatula. Z Parasitenkd. 1976;48(3-4):2816. https://doi.org/10.1007/BF00380403 PMID: 1258528
58. Dube A, Kalinda C, Manyangadze T, Mindu T, Chimbari MJ. Effects of temperature on the life history traits of intermediate host snails of fascioliasis: a systematic review. PLoS Negl Trop Dis. 2023;17(12):e0011812. https://doi.org/10.1371/journal.pntd. 0011812 PMID: 38048345
59. Roche MA, Bourges J, Cortes J, Mattos R. Climatology and hydrology. In: Dejoux C, Iltis A, editors. Lake Titicaca. Monographiae Biologicae, vol 68. Dordrecht, Netherlands: Springer; 1992. p. 63-88. https://doi.org/10.1007/978-94-011-2406-5_4
60. Imfeld N, Sedlmeier K, Gubler S, Correa Marrou K, Davila CP, Huerta A, et al. A combined view on precipitation and temperature climatology and trends in the southern Andes of Peru. Int J Climatol. 2020;41(1):679-98. https://doi.org/10.1002/joc. 6645
61. Garreaud R, Vuille M, Clement AC. The climate of the Altiplano: observed current conditions and mechanisms of past changes. Palaeogeogr Palaeoclimatol Palaeoecol. 2003;194(1-3):5-22. https:// doi.org/10.1016/s0031-0182(03)00269-4
62. Kopec RJ. Continentality around the Great Lakes. Bull Am Meteorol Soc 1965;46(2):54-7. [cited 2024 Sept 6]. Available from: https://www.jstor.org/stable/26247810
63. Im H, Rathouz PJ, Frederick JE. Space-time modeling of 20 years of daily air temperature in the Chicago metropolitan region. Environmetrics. 2008;20(5):494-511. https://doi.org/10.1002/env. 940
64. Vuille M. Climate variability and high altitude temperature and precipitation. In: Singh VP, Singh P, Haritashya UK, editors. Encyclopedia of snow, ice and glaciers. Springer; 2011. p. 153-6.
65. Sappington JM, Longshore KM, Thompson DB. Quantifying landscape ruggedness for animal habitat analysis: a case study using bighorn sheep in the Mojave Desert. J Wildl Manag. 2007;71(5):1419-26. https://doi.org/10.2193/2005-723
66. Vuille M, Bradley RS, Keimig F. Interannual climate variability in the Central Andes and its relation to tropical Pacific and Atlantic forcing. J Geophys Res. 2000;105(D10):12447-60. https://doi. org/10.1029/2000jd900134
67. Rojas-Murillo K, Lupo AR, Garcia M, Gilles J, Korner A, Rivera MA. ENSO and PDO related interannual variability in the north and east-central part of the Bolivian Altiplano in South America. Int J Climatol. 2021;42(4):2413-39. https://doi.org/10.1002/joc. 7374
68. Jonaitis JA, Perry LB, Soulé PT, Thaxton C, Andrade-Flores MF, Vargas TI, et al. Spatiotemporal patterns of ENSO-precipitation relationships in the tropical Andes of southern Peru and Bolivia. Int J Climatol. 2021;41(8):4061-76. https://doi.org/10.1002/joc. 7058
69. Vuille M, Bradley RS, Keimig F. Climate variability in the Andes of Ecuador and its relation to tropical Pacific and Atlantic sea surface temperature anomalies. J Climate. 2000;13(14):2520-35. https://doi. org/10.1175/1520-0442(2000)013<2520:cvitao>2.0.co;2
70. Vicente-Serrano SM, Aguilar E, Martínez R, Martín-Hernández N, Azorin-Molina C, Sanchez-Lorenzo A, et al. The complex influence of ENSO on droughts in Ecuador. Clim Dyn. 2016;48(1-2):405-27. https://doi.org/10.1007/s00382-016-3082-y
71. Bargues MD, Malandrini JB, Artigas P, Soria CC, Velásquez JN, Carnevale S, et al. Human fascioliasis endemic areas in Argentina: multigene characterisation of the lymnaeid vectors and climatic-environmental assessment of the transmission pattern. Parasit Vectors. 2016;9(1):306. https:// doi.org/10.1186/s13071-016-1589-z PMID: 27229862
72. Cai W, Santoso A, Collins M, Dewitte B, Karamperidou C, Kug J-S, et al. Changing El Niño-Southern Oscillation in a warming climate. Nat Rev Earth Environ. 2021;2(9):628-44. https://doi.org/10.1038/ s43017-021-00199-z
  1. Sources
    Georeferenced polygon of the Lake Titicaca extracted from HydroLAKES under CC BY 4.0 license (https://www. hydrosheds.org/products/hydrolakes) [44].
    Georeferenced 3 arc second ( resolution) SRTM DEM from CGIAR-CSI under CC BY 4.0 license (https://csi-dotinfo.wordpress.com/data/srtm-90m-digital-elevation-database-v4-1/).
    Georeferenced raster ( 1 km resolution) available for download and visualization at EarthEnv (https://www.earthenv. org/topography) under CC BY 3.0 license [45].