DOI: https://doi.org/10.1590/s1984-29612024014
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/38511818
تاريخ النشر: 2024-01-01
المؤلف: Simone Cristina Méo Niciura وآخرون
الموضوع الرئيسي: عدوى الديدان الطفيلية والسيطرة عليها
نظرة عامة
تبحث الدراسة في تأثير ممارسات الإدارة على مقاومة الأدوية الطفيلية لـ Haemonchus contortus في الأغنام، باستخدام تقنيات التعلم الآلي لتحليل العلاقات المعقدة بين عوامل مختلفة. تم تطوير أشجار التصنيف من البيانات التي تم جمعها من 27 قطيعًا من الأغنام، لتقييم المقاومة لخمس أدوية طفيليّة من خلال اختبارات تقليل عدد البيض في البراز (FECRT). من بين 1,000 شجرة تم إنشاؤها، حققت 24 شجرة دقة 100% في التنبؤ بحالة المقاومة، مع وجود مؤشرات رئيسية تشمل أنواع العلف، ومساحة المراعي، وتكرار الفحص البرازي. تضمنت العوامل الملحوظة الأخرى نظام الزراعة، وسلالة الأغنام Suffolk، ومعايير اختيار الأدوية الطفيلية.
تشير النتائج إلى أن أدوات التعلم الآلي يمكن أن تحدد وتقوم بتصنيف الأنماط المتعلقة بمقاومة الأدوية الطفيلية بشكل فعال، مما يوفر نهجًا غير جراحي وفعال من حيث التكلفة لإدارة الديدان المعوية في الأغنام. تشمل الممارسات الموصى بها للتخفيف من المقاومة الاستخدام الحصري لأنواع علف معينة، والفحوصات البرازية المنتظمة، وأنظمة الزراعة المكثفة، وإدخال سلالات الأغنام المقاومة للطفيليات. من خلال إعطاء الأولوية لتغييرات الإدارة بناءً على المتغيرات المحددة، يمكن للمزارعين والفنيين تعزيز صحة الأغنام، وتحسين السيطرة على الديدان، وتقليل الاعتماد على الأدوية الطفيلية، وبالتالي معالجة التحدي العالمي لمقاومة الأدوية المتعددة.
مقدمة
تسلط المقدمة الضوء على الأهمية الاقتصادية لتربية الأغنام في البرازيل، حيث لا يمكن للقطيع الحالي البالغ 20.5 مليون تلبية الطلب الوطني على الحملان، مما يستلزم الواردات. تشمل التحديات الرئيسية التي تواجه تربية الأغنام في المناطق الاستوائية الظروف المناخية السلبية، وتنافس الموارد، وارتفاع انتشار الديدان المعوية، وخاصة *Haemonchus contortus*، مما يتسبب في خسائر سنوية تقدر بحوالي 107.5 مليون دولار بسبب انخفاض النمو، وسوء جودة اللحم والصوف، وزيادة تكاليف العلاج. لقد زاد سوء استخدام الأدوية الطفيلية المتاحة من مشكلة مقاومة الأدوية، مما يجعل من الضروري استكشاف ممارسات الإدارة التي يمكن أن تخفف من هذه المشكلة.
تهدف الدراسة إلى استخدام تقنيات التعلم الآلي، وتحديدًا أشجار التصنيف والانحدار (CARTs)، لتحليل العلاقة بين ممارسات الإدارة ومقاومة الأدوية الطفيلية في قطعان الأغنام. من خلال استخدام اختبارات تقليل عدد البيض في البراز (FECRT) كمتغير استجابة، تسعى الدراسة إلى تحديد الممارسات الإدارية الرئيسية التي تسهم في المقاومة ضد عدة فئات من الأدوية الطفيلية. هذه المقاربة مبتكرة، حيث تبني على الدراسات السابقة من خلال التركيز على طيف أوسع من المقاومة يتجاوز البنزيميدازولات، بهدف تعزيز استراتيجيات السيطرة على الطفيليات من خلال فهم أفضل للعوامل المؤثرة على المقاومة.
طرق البحث
في هذه الدراسة، تم إجراء مسح بين 34 مزارعًا للأغنام في ولاية ساو باولو، البرازيل، من 2008 إلى 2010، مع التركيز على 36 ممارسة إدارية تتعلق بالبنية التحتية، والصحة، وإدارة العلف (Veríssimo et al., 2012). تم تقييم فعالية خمسة أدوية طفيليّة—الألبندازول، الكلوسانتيل، الإيفرمكتين، الليفاميزول، والموكسيكتين—من خلال اختبار تقليل عدد البيض في البراز (FECRT) على 27 قطيعًا، مع حساب الفعالية باستخدام الصيغة:
\[
\text{Efficacy}_{AH} = \left(1 – \frac{\text{meanFEC}_{AH}}{\text{meanFEC}_{Control}}\right) \times 100
\]
حيث تشير تقليل أقل من 80% إلى مقاومة عالية (Voigt et al., 2022). تم تصنيف القطعان على أنها مقاومة أو حساسة بناءً على عدد الأدوية الطفيلية التي تظهر فعالية أقل من هذا العتبة.
للتنبؤ بتطور مقاومة الأدوية المتعددة، تم بناء 1,000 شجرة تصنيف باستخدام ممارسات الإدارة كمتغيرات تفسيرية. تم تقسيم مجموعة البيانات إلى مجموعات تدريب (75%) واختبار (25%)، وتم بناء الأشجار باستخدام حزمة التقسيم التكراري (rpart) في R. شمل التحليل متغيرات كمية وفئوية متنوعة، مع تقديم إحصائيات وصفية في الجداول المرفقة. تم تقييم دقة التنبؤ باستخدام مصفوفة الارتباك، وتم إجراء تحقق إضافي باستخدام نهج الغابة العشوائية، الذي أكد نتائج شجرة التصنيف من خلال ملاءمة نموذج للبيانات التدريبية والتحقق منه مع بيانات الاختبار.
نتائج
في هذه الدراسة، تم استخدام 1,000 شجرة تصنيف للتنبؤ بمقاومة الأدوية الطفيلية، حيث حققت 24 شجرة دقة مثالية (100% حساسية وخصوصية) ومنطقة تحت المنحنى (AUC) تساوي 1 لمجموعة الاختبار. تشمل المتغيرات التفسيرية الرئيسية التي تم تحديدها أنواع العلف، ومساحة المراعي، وعدد البيض في البراز (FEC)، حيث تشير الأشجار الأكثر تكرارًا إلى أن المزارع التي تحتوي على مراعي حصرية من أنواع *Cynodon* أو *Panicum* ومساحة رعي لا تقل عن 9.6 هكتار معرضة لمقاومة الأدوية المتعددة. على العكس من ذلك، فإن المزارع التي تحتوي على أنواع علف أخرى تكون معرضة للخطر فقط إذا أجرت فحوصات FEC شهرية.
بالإضافة إلى ذلك، كشف التحليل أن نظام الزراعة يؤثر على الحساسية، خاصة في المزارع التي تقل مساحة مراعيها عن 10 هكتارات والتي تستخدم ممارسات زراعية مكثفة. كانت هناك أيضًا عوامل إدارية أخرى، مثل اختيار الأدوية الطفيلية بناءً على الفعالية التقنية وتربية الأغنام Suffolk، مرتبطة بالمقاومة. بشكل عام، تم اعتبار 24 من أصل 36 ممارسة إدارية مؤشرات مهمة لمقاومة الأدوية الطفيلية، مع تحديد أهم خمسة متغيرات كمساحة المراعي، وأنواع العلف، وعدد الرؤوس، وعدد الأمهات، وفحص FEC. بينما قدم نموذج الغابة العشوائية دقة تنبؤ أقل بنسبة 86% مع 100% حساسية و50% خصوصية، إلا أنه أكد أهمية المتغيرات المميزة في أشجار التصنيف.
مناقشة
تسلط المناقشة الضوء على العلاقة بين ممارسات إدارة القطعان وتطور مقاومة الأدوية الطفيلية في الأغنام. تشمل الممارسات الرئيسية المحددة نوع أنواع العلف، ومساحة الرعي، ورصد عدد البيض في البراز (FEC)، وأنظمة الزراعة، ومعايير اختيار الأدوية الطفيلية، وسلالة الأغنام. على وجه الخصوص، أظهرت المزارع التي تستخدم مراعي حصرية من *Cynodon* و*Panicum* حساسية أعلى لمقاومة الأدوية الطفيلية، بينما بدت التركيبات المتنوعة من العلف تخفف من هذه المشكلة. تؤثر الجودة الغذائية للعلف بشكل كبير على صحة الأغنام واستجابتها المناعية، مما يؤثر بدوره على مستويات المقاومة للديدان المعوية.
تؤكد النتائج على أهمية الممارسات الإدارية الاستراتيجية، مثل العلاج الانتقائي بناءً على FEC واستخدام سلالات الأغنام المقاومة، لتأخير تطور المقاومة. يمكن أن تزيد أنظمة الزراعة المكثفة، على الرغم من أنها قد تزيد من التلوث، من تغذية الحيوانات ومرونتها ضد الطفيليات. كما تؤكد الدراسة على فائدة أدوات التعلم الآلي، وخاصة أشجار التصنيف، في التنبؤ بأنماط المقاومة بناءً على ممارسات الإدارة، مما يوفر نهجًا عمليًا للمزارعين لتحسين صحة الأغنام والسيطرة على عدوى الديدان مع تقليل استخدام الأدوية الطفيلية.
DOI: https://doi.org/10.1590/s1984-29612024014
PMID: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/38511818
Publication Date: 2024-01-01
Author(s): Simone Cristina Méo Niciura et al.
Primary Topic: Helminth infection and control
Overview
The research investigates the impact of management practices on the anthelmintic resistance of Haemonchus contortus in sheep, utilizing machine learning techniques to analyze complex relationships among various factors. Classification trees were developed from data collected from 27 sheep flocks, assessing resistance to five anthelmintics through fecal egg count reduction tests (FECRT). Out of 1,000 generated trees, 24 achieved 100% accuracy in predicting resistance status, with key predictors including forage species, grazing pasture area, and fecal examination frequency. Other notable factors included the farming system, Suffolk sheep breed, and criteria for anthelmintic selection.
The findings suggest that machine learning tools can effectively identify and classify patterns related to anthelmintic resistance, offering a noninvasive and cost-effective approach for managing gastrointestinal nematodes in sheep. Recommended practices to mitigate resistance include exclusive use of specific forage species, regular fecal examinations, intensive farming systems, and the incorporation of parasite-resistant sheep breeds. By prioritizing management changes based on the identified variables, farmers and technicians can enhance sheep health, optimize nematode control, and reduce reliance on anthelmintics, thereby addressing the global challenge of multidrug resistance.
Introduction
The introduction highlights the economic significance of sheep farming in Brazil, where the current flock of 20.5 million cannot satisfy national lamb demand, necessitating imports. The primary challenges faced in tropical sheep farming include adverse climatic conditions, resource competition, and a high prevalence of gastrointestinal nematodes, particularly *Haemonchus contortus*, which incurs annual losses of approximately $107.5 million due to reduced growth, poor meat and wool quality, and increased treatment costs. The misuse of available anthelmintics has exacerbated the issue of drug resistance, making it crucial to explore management practices that could mitigate this problem.
The study aims to utilize machine learning techniques, specifically classification and regression trees (CARTs), to analyze the relationship between management practices and anthelmintic resistance in sheep flocks. By employing fecal egg count reduction tests (FECRT) as a response variable, the research seeks to identify key management practices that contribute to resistance against multiple anthelmintic classes. This approach is innovative, as it builds on previous studies by focusing on a broader spectrum of resistance beyond benzimidazoles, ultimately aiming to enhance parasite control strategies through a better understanding of the factors influencing resistance.
Methods
In this study, a survey was conducted among 34 sheep farmers in São Paulo State, Brazil, from 2008 to 2010, focusing on 36 management practices related to infrastructure, health, and feed management (Veríssimo et al., 2012). The efficacy of five anthelmintics—albendazole, closantel, ivermectin, levamisole, and moxidectin—was assessed through a fecal egg count reduction test (FECRT) on 27 flocks, with efficacy calculated using the formula:
\[
\text{Efficacy}_{AH} = \left(1 – \frac{\text{meanFEC}_{AH}}{\text{meanFEC}_{Control}}\right) \times 100
\]
where a reduction of less than 80% indicated high resistance (Voigt et al., 2022). Flocks were classified as resistant or susceptible based on the number of anthelmintics showing efficacy below this threshold.
To predict the development of multidrug resistance, 1,000 classification trees were constructed using management practices as explanatory variables. The dataset was divided into training (75%) and test (25%) sets, and the trees were built with the recursive partitioning (rpart) package in R. The analysis included various quantitative and categorical variables, with descriptive statistics provided in accompanying tables. The prediction accuracy was evaluated using a confusion matrix, and additional validation was performed using a random forest approach, which confirmed the classification tree results by fitting a model to the training data and validating it with the test data.
Results
In this study, 1,000 classification trees were utilized to predict anthelmintic resistance, with 24 trees achieving perfect accuracy (100% sensitivity and specificity) and an area under the curve (AUC) of 1 for the test group. Key explanatory variables identified included forage species, grazing pasture area, and fecal egg count (FEC), with the most frequent trees indicating that farms with exclusive Cynodon or Panicum pastures and a grazing area of at least 9.6 hectares are susceptible to multidrug resistance. Conversely, farms with other forage species are only at risk if they conduct monthly FEC examinations.
Additionally, the analysis revealed that the farming system influenced susceptibility, particularly in farms with pasture areas less than 10 hectares that employed intensive farming practices. Other management factors, such as anthelmintic selection based on technical efficacy and the raising of Suffolk sheep, were also linked to resistance. Overall, 24 out of 36 management practices were deemed significant predictors of anthelmintic resistance, with the top five variables identified as grazing pasture area, forage species, number of heads, number of dams, and FEC examination. While the random forest model provided a lower prediction accuracy of 86% with 100% sensitivity and 50% specificity, it corroborated the importance of the variables highlighted in the classification trees.
Discussion
The discussion highlights the relationship between flock management practices and the development of anthelmintic resistance in sheep. Key practices identified include the type of forage species, grazing area, fecal egg count (FEC) monitoring, farming systems, criteria for anthelmintic selection, and the breed of sheep. Specifically, farms utilizing exclusive pastures of *Cynodon* and *Panicum* exhibited higher susceptibility to anthelmintic resistance, while diverse forage combinations appeared to mitigate this issue. Nutritional quality of forages significantly influences sheep health and immune response, thereby affecting resistance levels to gastrointestinal nematodes.
The findings underscore the importance of strategic management practices, such as selective treatment based on FEC and the use of resistant sheep breeds, to delay resistance development. Intensive farming systems, while potentially increasing contamination, can enhance animal nutrition and resilience against parasites. The study also emphasizes the utility of machine learning tools, particularly classification trees, in predicting resistance patterns based on management practices, offering a practical approach for farmers to optimize sheep health and control nematode infections while minimizing anthelmintic use.
